中华中医药学刊

基因	正向引物（5＇-3＇）	反向引物（5＇-3＇）
β-actin	CCTGGCACCCAGCACAAT	GGGCCGGACTCGTCATAC
NOX1	CTCCAGCCTATCTCATCCTGAG	AGTGGCAATCACTCCAGTAAGGC
COX2	CGGTGAAACTCTGGCTAGACAG	GCAAACCGTAGATGCTCAGGGA
GPX4	CCGCTGTGGAAGTGGATGAAGATC	CTTGTCGATGAGGAACTGTGGAGAG
FTH1	TGAAGCTGCAGAACCAACGAGG	GCACACTCCATTGCATTCAGCC
SLCA11	ACGGTGGTGTGTTTGCTGTCTC	GCTGGTAGAGGAGTGTGCTTGC

基因	正向引物（5＇-3＇）	反向引物（5＇-3＇）
β-actin	CCTGGCACCCAGCACAAT	GGGCCGGACTCGTCATAC
NOX1	CTCCAGCCTATCTCATCCTGAG	AGTGGCAATCACTCCAGTAAGGC
COX2	CGGTGAAACTCTGGCTAGACAG	GCAAACCGTAGATGCTCAGGGA
GPX4	CCGCTGTGGAAGTGGATGAAGATC	CTTGTCGATGAGGAACTGTGGAGAG
FTH1	TGAAGCTGCAGAACCAACGAGG	GCACACTCCATTGCATTCAGCC
SLCA11	ACGGTGGTGTGTTTGCTGTCTC	GCTGGTAGAGGAGTGTGCTTGC

仙鹤草提取物调控铁死亡抑制肺癌A549细胞增殖作用及机制研究

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范丽霞 ¹^,²^,³ , 廖小红 ¹^,²^,³ , 黄育生 ¹^,²^,³^,⁴ , 冯时茵 ¹^,²^,³ , 张庆业 ¹^,²^,³

中华中医药学刊 | 国家项目点击 2025,43(7): 75-79

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中华中医药学刊 |国家项目点击 2025 , 43 (7) : 75 -79

仙鹤草提取物调控铁死亡抑制肺癌A549细胞增殖作用及机制研究

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范丽霞¹^,²^,³, 廖小红¹^,²^,³, 黄育生¹^,²^,³^,⁴, 冯时茵¹^,²^,³, 张庆业¹^,²^,³

作者信息

^1.广州中医药大学第一附属医院，广东广州 510405

^2.广东省中医临床研究院，广东广州 510000

^3.广州中医药大学第一临床医学院，广东广州 510405

^4.广州中医药大学岭南医学研究中心，广东广州 510405

通讯作者:

张庆业（1979-），男，广东信宜人，主任药师，研究方向：临床药学及药物治疗学。E-mail：zqy08@139.com。

作者简介:

范丽霞（1981-），女，广东汕头人，主管药师，研究方向：医院药学及药物治疗学。

Effect and Mechanism of Xianhecao（Agrimoniae Herba）Extract in Inhibiting Lung Cancer A549 Cell Proliferation via Ferroptosis

Lixia FAN¹^,²^,³, Xiaohong LIAO¹^,²^,³, Yusheng HUANG¹^,²^,³^,⁴, Shiyin FENG¹^,²^,³, Qingye ZHANG¹^,²^,³

Affiliations

^1.The First Affiliated Hospital of Guangzhou University of Chinese Medicine，Guangzhou 510405，Guangdong，China

^2.Guangdong Clinical Research Academy of Chinese Medicine，Guangzhou 510000，Guangdong，China

^3.The First Clinical College of Guangzhou University of Chinese Medicine，Guangzhou 510405，Guangdong，China

^4.Lingnan Medical Research Center，Guangzhou University of Chinese Medicine，Guangzhou 510405，Guangdong，China

出版时间: 2025-07-10 doi: 10.13193/j.issn.1673-7717.2025.07.017

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摘要

收起

目的

探讨仙鹤草提取物对肺癌A549细胞的抑制作用以及通过铁死亡抑制肺癌细胞的作用机制。

方法

制备仙鹤草提取物（XHC），将细胞分为对照组（XHC 0 mg/mL），XHC 5 mg/mL组，XHC 10 mg/mL组，XHC 20 mg/mL组。通过CCK-8法检测细胞增殖情况，克隆实验检测细胞克隆形成能力，比色法检测4组细胞丙二醛（MDA）、谷胱甘肽（GSH）、超氧化物歧化酶（SOD）含量，RT-qPCR检测尼克酰胺腺嘌呤二核苷酸磷酸氧化酶1（NOX1）、环氧合酶-2（COX2）、谷胱甘肽过氧化物酶4（GPX4）、铁蛋白重链（FTH1）、SLCA11 mRNA水平，Western Blot检测铁死亡相关蛋白，荧光观察细胞亚铁离子含量。

结果

与对照组相比，不同浓度XHC对A549细胞的增殖能力具有抑制作用，且这种抑制作用呈现浓度依赖性；克隆实验结果显示，与对照组比较，XHC处理后的A549细胞克隆形成的细胞团块数量及大小均减少，克隆形成率降低（P<0.05）。经XHC处理后的A549细胞与对照组比较，SOD、GSH含量显著降低，MDA含量显著升高（P<0.05）；NOX1、COX2 mRNA、蛋白表达水平在XHC处理后的组别中显著升高，GPX4、FTH1、SLCA11 mRNA、蛋白表达水平显著降低（P<0.05）；与对照组比较，XHC各剂量组细胞Fe^2＋荧光强度显著增强（P<0.05）。

结论

仙鹤草提取物对肺癌A549细胞具有抑制增殖及克隆形成的作用，且抑制作用呈浓度依赖性，同时仙鹤草提取物的抑制作用机制可能与铁死亡相关。

关键词

仙鹤草 / 铁死亡 / A549

Abstract

收起

Objective

To investigate the inhibitory effect of Xianhecao（Agrimoniae Herba）extract on lung cancer cell A549 via ferroptosis and the mechanism.

Methods

The extract of Xianhecao（Agrimoniae Herba）（XHC）was prepared，and the cells were divided into control group（XHC 0 mg/mL），XHC 5 mg/mL group，XHC 10 mg/mL group and XHC 20 mg/mL group. The cell proliferation was detected by CCK-8 assay，and the cell clonogenic ability was detected by clonogenic assay. The levels of malondialdehyde（MDA），glutathione（GSH）and superoxide dismutase（SOD）in four groups of cells were detected by colorimetric assay，and the mRNA expression levels of NOX1，COX2，GPX4，FTH1 and SLCA11 were detected by RT-qPCR. The ferroptosis related proteins were detected by Western blot，and cellular ferrous ion contents were observed by fluorescence.

Results

Compared with 0 mg/mL，different concentrations of XHCinhibited the proliferation ability of A549 cells in a concentration dependent manner. Clonogenic assay results showed that compared with those of the control group，the number and size of cell clumps formed by the clones from A549 cells treated with XHC decreased，and the clonogenic rate decreased（P<0.05）. In A549 cells treated with XHC，the contents of SOD and GSH significantly decreased，while MDA significantly increased（P<0.05）compared with the control cells. The mRNA and protein expression levels of NOX1 and COX2 were significantly increased in the groups treated with XHC，while those of GPX4，FTH1 and SLCA11 were significantly decreased（P<0.05）. Compared with that of the control group，the cellular Fe^2＋fluorescence intensity was significantly enhanced in the XHCtreated groups（P<0.05）.

Conclusion

XHC inhibited proliferation and clonogenicity in lung cancer A549 cells in a concentration dependent manner，and the inhibitory mechanism of XHC is likely to be associated with ferroptosis.

Key words

Xianhecao（Agrimoniae Herba） / ferroptosis / A549

引用本文

范丽霞, 廖小红, 黄育生, 冯时茵, 张庆业. 仙鹤草提取物调控铁死亡抑制肺癌A549细胞增殖作用及机制研究. 中华中医药学刊, 2025 , 43 (7) : 75 -79 . DOI: 10.13193/j.issn.1673-7717.2025.07.017

Lixia FAN, Xiaohong LIAO, Yusheng HUANG, Shiyin FENG, Qingye ZHANG. Effect and Mechanism of Xianhecao（Agrimoniae Herba）Extract in Inhibiting Lung Cancer A549 Cell Proliferation via Ferroptosis[J]. Chinese Archives of Traditional Chinese Medicine, 2025 , 43 (7) : 75 -79 . DOI: 10.13193/j.issn.1673-7717.2025.07.017

正文

收起

肺癌是所有癌症中最常见的一类癌症，约占所有癌症病例的15%^[1]。根据中国国家统计，每年约有63万人死于肺癌^[2]。与一些西方国家的发病率下降相反，中国的发病率仍在上升，这是一个重大的公共卫生问题，也是一个巨大的社会负担^[3]。影响肺癌发生的危险因素包括吸烟、空气污染、职业暴露及慢性肺病等^[4]。根据组织学特点，肺癌分为小癌细胞肺癌（SCLC）和非小细胞肺癌（NSCLC）。现代对于肺癌的治疗采取多学科综合治疗与个体化治疗相结合的原则^[5]，根据患者的自身情况与肿瘤发展趋势等，应用手术、放疗、化疗与分子靶向治疗等手段提高患者生存率。虽然上述手段提高了患者的生存率，但是对于患者的预后以及肿瘤抗药性等结果却无法预测。

中药仙鹤草具有收敛止血，截疟，止痢，解毒的功效，含有黄酮类、酚类、三萜类、糖苷类和鞣质等多种活性成分^[6]，现代药理学研究仙鹤草具有杀虫、止血、镇痛、抗肿瘤等作用^[7-8]。临床中应用仙鹤草治疗糖尿病、心悸早搏、血证、肿瘤等疾病^[9]。本研究从实验角度出发，探究仙鹤草提取物对肺癌A549细胞的作用以及其作用机制，为临床中仙鹤草治疗肿瘤疾病扩展一系列理论依据。

1　方法与材料

收起

1.1　细胞系

肺癌细胞系A549购于中科院上海细胞研究所。

1.2　药物与主要试剂

仙鹤草购于广州至信药业股份有限公司（批号：230201），经广州中医药大学第一附属医院梁文能副主任药师鉴定为蔷薇科植物龙芽草Agrimonia pilosa Ledeb.的干燥地上部分。胎牛血清、青霉素-链霉素、DMEM培养基、胰酶均购于美国Gibco公司（货号：A5669701、15140148、10566016、15050057）。CCK-8试剂盒、结晶紫染色液均购于上海碧云天生物有限公司（货号：C0037、C0121）。电泳液、转膜液、超氧化物歧化酶（SOD）、丙二醛（MDA）、谷胱甘肽（GSH）检测试剂盒均购于北京索莱宝科技有限公司（货号：T1072、D1060、BC5165、BC0025、BC1175）。抗体β-actin、环氧合酶-2（COX2）、尼克酰胺腺嘌呤二核苷酸磷酸氧化酶1（NOX1）、谷胱甘肽过氧化物酶4（GPX4）、铁蛋白重链（FTH1）、SLC7A11购于美国abcam（货号：ab8226、ab188184、ab131088、ab125066、ab183781、ab307601）。FerroOrange试剂盒购于日本同仁化学（货号：F374），BCA试剂盒（碧云天，P0010），ECL发光液（Millipore，WBKLS0500），凝胶制备试剂盒（servicebio，G2043），PBS（Gibco，C10010500BT）。

1.3　主要仪器设备

酶标仪（美国Thermo，Multiskan FC），电泳仪、转膜仪、化学发光仪（美国Bio-rad，ChemiDoc MP），激光扫描共聚焦显微镜（德国Leica，TCS SPE-Ⅱ），PCR仪（美国ABI，QuantStudio 5）。

1.4　仙鹤草提取液制备

仙鹤草30 g去除杂质置于500 mL锥形瓶中，加入300 mL去离子水煮沸15 min，然后在减压的条件下进行过滤^[10]。用去离子水将仙鹤草提取物的体积调整至300 mL，制备成仙鹤草提取液（XHC），置于4℃条件下储存，用于后续实验。

1.5　细胞培养及分组

A549细胞在包含10%血清与1%青霉素-链霉素的DMEM培养基中进行培养，置于37℃5%CO₂培养箱中，细胞汇合度达80%左右进行传代与冻存。取对数生长期A549细胞进行分组处理：对照组，5 mg/mL仙鹤草提取物组（XHC 5 mg/mL），10 mg/mL仙鹤草提取物组（XHC 10 mg/mL），20 mg/mL仙鹤草提取物组（XHC 20 mg/mL）。

1.6　CCK-8检测细胞增殖能力

通过CCK-8法测量XHC对A549细胞增殖能力的影响。处于对数生长期的A549细胞传代于96孔板中。细胞贴壁后加入不同浓度的XHC，分别与A549细胞共培养0、24、48、72 h，检测前加入CCK-8试剂置于450 nm波长进行检测。

1.7　克隆实验检测克隆形成能力

取对数生长的A549细胞梯度稀释为每孔1000个细胞种植于6孔板中，根据分组进行不同的处理，每隔两天进行换液，2周后待细胞形成团块后用4%多聚甲醛进行固定，加入结晶紫染色液进行染色，拍照并统计。

1.8　比色法检测MDA、GSH、SOD含量

将A549细胞接种于6孔板中进行不同的处理，根据说明书分别进行MDA、SOD及GSH的含量测定，随后进行计算。

1.9　RT-qPCR检测相关mRNA表达情况

根据不同分组提取细胞的RNA并进行逆转录，进行实时荧光定量PCR检测，以β-actin为内参，检测NOX1、COX2、GPX4、FTH1、SLCA11 mRNA水平，具体引物信息见表1。

1.10　Western Blot检测铁死亡相关蛋白

收集不同处理后的细胞，使用RIPA裂解液进行细胞蛋白的提取，BCA试剂盒浓度测定蛋白，SDS-PAGE电泳并转移至PVDF膜，封闭后进行一抗和二抗孵育，置于显影仪上进行成像并统计。

1.11　亚铁离子含量检测

A549细胞接种于共聚焦皿，根据分组进行不同的处理，24 h后根据FerroOrange试剂盒说明书进行操作，置于共聚焦显微镜下进行观察并统计。

1.12　统计学方法

实验数据为至少3个独立实验的平均值±标准偏差（SD）。采用SPSS22.0软件进行统计分析，组间比较使用单因素方差齐性分析，若方差齐，采用LSD法检验，若方差不齐，采用Tamhane法检验，P<0.05被认为具有统计学意义。

2　结果

收起

2.1　XHC对A549细胞增殖的影响

与0 mg/mL相比，不同浓度XHC对A549细胞的增殖能力具有抑制作用，且这种抑制作用呈现浓度依赖性。10 mg/mL浓度的XHC干预24 h对A549细胞的抑制达到半数抑制率。因而后续实验分别采用5、10、20 mg/mL药物浓度作为低、中、高药物浓度用于后续实验。结果见图1。

2.2　XHC对于A549细胞克隆形成能力的影响

克隆实验结果显示，与对照组比较，XHC处理后的A549细胞克隆形成的细胞团块数量及大小均减少，克隆形成率降低（P<0.05）。结果见插页ⅩⅩⅦ图2。

2.3　XHC对A549细胞SOD、MDA、GSH水平影响

SOD、MDA、GSH检测结果表明与对照组相比，经XHC处理后的A549细胞中SOD、GSH含量显著降低，MDA含量显著升高（P<0.05）。结果见图3。

2.4　XHC对A549细胞铁死亡相关mRNA表达的影响

与对照组比较，不同浓度XHC组A549细胞中GPX4、FTH1、SLCA11 mRNA表达水平显著降低，NOX1、COX2 mRNA表达水平显著升高（P<0.05），且呈一定的浓度依赖性。结果见图4。

2.5　XHC对A549细胞铁死亡相关蛋白表达的影响

与对照组比较，不同浓度XHC组A549细胞中NOX1、COX2蛋白表达水平显著升高，GPX4、FTH1、SLCA11蛋白表达水平显著降低（P<0.05），且呈一定的浓度依赖性。结果见图5。

2.6　XHC对A549细胞亚铁离子含量的影响

与对照组比较，各浓度XHC组细胞内Fe^2＋荧光强度显著增强（P<0.05），且呈剂量相关性，表明XHC能够诱导细胞内Fe^2＋含量的增加。结果见插页ⅩⅩⅧ图6。

3　讨论

收起

在中国所有的癌症中，12.8%的癌症发生在肺部、支气管或气管。从1986—2017年，中国肺癌发病率从16.5例/10万增加至37例/10万^[11]。男性和女性的发病率分别从22.5例/10万增加到43.5例/10万和从9.5例/10万增加到31.6例/10万。由上述统计数据可以发现，在中国肺癌的发病率并没有随着时间的推移而下降，这表明对于肺癌的预防和治疗应投入更多。同时在中国最常见的癌症当中，肺癌的5年生存率最低^[11]，目前，癌症患者的主要治疗方法包括手术、化疗、放疗和靶向治疗等，这些手段提高了患者的生存率，但是对于患者来说，还会有其他的身体症状，常常会出现抑郁和焦虑，对他们的健康生活质量产生了负面影响^[12-13]。中医药在中国有着悠久的历史，在中国和其他亚洲国家或地区被广泛用于治疗各种疾病，包括肺癌^[14-16]。中医药治疗肿瘤以基本理论“扶正祛邪”为主^[17]，与通常使用纯化化合物并针对单个分子或途径的西药不同，中药组合物通常含有多种药效所需的草药和成分^[18]。中药可以调节癌细胞的增殖、凋亡、黏附和迁移，抑制肿瘤血管生成，改变宿主免疫系统，抑制肿瘤生长^[19]。在传统中药中，仙鹤草被认为具有止血调节、抗疟疾、止泻、解毒和调节免疫的作用。通常用于治疗肿瘤、阴道滴虫病、腹泻和痢疾等疾病。现代植物药理学研究表明，黄酮类、异香豆素类、三萜类、鞣质类、有机酸类和间苯三酚衍生物构成了仙鹤草中的主要活性成分，可能是其抗氧化、抗疲劳、抗肿瘤、降血糖、心脏保护和肝细胞保护作用的原因^[20-22]。临床研究表明仙鹤草在治疗肺癌上具有优势^[23]，同时对于肺癌所引起的一系列伴随症状均有一定疗效^[24-25]。研究表明仙鹤草有可能通过调节A549细胞内的LysoPC以及LysoPC和PC的代谢物，诱导细胞凋亡和抑制A549细胞的生长^[26]；网络药理学预测发现仙鹤草抑制肺癌生长的机制可能与PI3K/AKT/FOXO3A信号通路有关^[27]。我们的前期研究已证实仙鹤草含药血清对A549细胞具有增殖抑制作用且能够促进细胞的早期凋亡和坏死，降低存活率^[28]。本次研究从实验角度出发，证实仙鹤草提取物对肺癌A549细胞具有抑制作用，且呈浓度依赖性，同时仙鹤草提取物可以抑制A549细胞克隆形成，使其克隆率降低，从而得出结论，仙鹤草提取物对肺癌A549细胞具有抑制增殖克隆的作用。

铁死亡这一概念在2012年一经提出后^[29]，受到广泛的关注^[30]，细胞内的脂质过氧化（ROS）的异常，ROS堆积超过了GSH和以GSH为底物的磷脂氢过氧化物酶维持的氧化还原含量，细胞抗氧化能力降低，脂质ROS堆积诱发线粒体功能障碍，进而使胱氨酸/谷氨酸逆向转运受体（systemXC-）受到抑制，阻碍了GSH的吸收。GSH缺乏则会引发半胱氨酸缺乏，将直接失活GPX4，而GPX4活性降低或丧失是引起铁死亡最直接的原因^[31]，被认为是铁死亡的重要标志之一。同时，GSH又是GPX4催化过氧化物转化为醇的协同因子^[32]。FTH1是一种铁储存蛋白^[33]，通过储存游离的铁离子来调节细胞内的铁离子浓度，并减少因自由基产生而引起铁毒性^[34]。NOX1是细胞内超氧化物或过氧化氢的产生来源之一，ROS的释放也可部分归因于NOX1的调节^[35]，COX2是前列腺素生物合成中的关键酶，参与炎症级联反应，也是参与铁死亡的一种过氧化物酶^[36]。我们的研究结果表明，仙鹤草提取物可以降低A549细胞中SOD、GSH含量，升高MDA含量，可以促进NOX1、COX2 mRNA、蛋白表达，抑制GPX4、FTH1、SLCA11mRNA、蛋白表达水平，同时仙鹤草提取物可以有到细胞内亚铁离子的含量。以上结果证实仙鹤草提取物通过铁死抑制肺癌A549细胞的增殖。

综上所述，仙鹤草可以通过诱导铁死亡抑制肺癌细胞增殖。以上研究结果证实了仙鹤草对肺癌的作用，并为肺癌的治疗提供了分子靶点，为临床中仙鹤草治疗肺癌提供了试验依据。

基金

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国家自然科学基金项目(81804048)
广东省中医药局科研项目(20231166; 20141077)

参考文献

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文献

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排序方式：

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2025年第43卷第7期

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doi: 10.13193/j.issn.1673-7717.2025.07.017

首发时间：2026-10-30
出版时间：2025-07-10

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国家自然科学基金项目(81804048)

广东省中医药局科研项目(20231166; 20141077)

作者信息

^1.广州中医药大学第一附属医院，广东广州 510405

^2.广东省中医临床研究院，广东广州 510000

^3.广州中医药大学第一临床医学院，广东广州 510405

^4.广州中医药大学岭南医学研究中心，广东广州 510405

通讯作者:

张庆业（1979-），男，广东信宜人，主任药师，研究方向：临床药学及药物治疗学。E-mail：zqy08@139.com。

参考文献

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https://castjournals.cast.org.cn/joweb/zhzyyxk/CN/10.13193/j.issn.1673-7717.2025.07.017

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2种不同金属材料的力学参数

科 Family	属数 Number of genus	种数 Number of species	占总种数比例 Percentage of total species (%)	属 Genus	种数 Number of species	占总种数比例 Percentage of total species (%)
鹅膏菌科Amanitaceae	2	11	5.26	鹅膏菌属 Amanita	10	4.78
小菇科 Mycenaceae	2	12	5.74	丝盖伞属 Inocybe	5	2.39
多孔菌科 Polyporaceae	8	14	6.70	蜡蘑属 Laccaria	5	2.39
红菇科 Russulaceae	3	23	11.00	小皮伞属 Marasmius	6	2.87
				小菇属 Mycena	11	5.26
				光柄菇属 Pluteus	5	2.39
				红菇属 Russula	17	8.13
				栓菌属 Trametes	5	2.39

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