食品安全质量检测学报

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山茱萸提取物增强皮肤对紫外线B辐射的保护作用研究

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许曼 ¹ , 张逍遥 ¹ , 向甜 ¹ , 陈琛 ¹ , 杨筱舟 ¹^,²^,^* , 张小莺 ¹^,^*

食品安全质量检测学报 | 食品分析与检测 2025,16(9): 268-276

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山茱萸提取物增强皮肤对紫外线B辐射的保护作用研究

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许曼¹, 张逍遥¹, 向甜¹, 陈琛¹, 杨筱舟¹^,²^,^*, 张小莺¹^,^*

作者信息

1.陕西理工大学生物科学与工程学院, 秦巴生物资源与生态环境省部共建国家重点实验室(培育),汉中 723000

2.中国医学科学院基础医学研究所, 北京协和医学院基础学院药理学系, 北京 100005

许曼(2000—), 女, 硕士研究生, 主要研究方向为天然产物研究与开发。E-mail: 18709184946@163.com

通讯作者:

^* 杨筱舟(1992—), 女, 硕士, 讲师, 主要研究方向为天然药物开发。E-mail: yangxiaozhou@snut.edu.cn

张小莺(1976—), 男, 教授, 主要研究方向为药学。E-mail: zhang@bio.uminho.pt

Enhanced skin protection against ultraviolet-B radiation through Cornus officinalis extract treatment

Man XU¹, Xiao-Yao ZHANG¹, Tian XIANG¹, Chen CHEN¹, Xiao-Zhou YANG¹^,²^,^*, Xiao-Ying ZHANG¹^,^*

Affiliations

1. Qinba State Key Laboratory of Biological Resources and Ecological Environment, College of Biological Science and Engineering, Shaanxi University of Technology, Hanzhong 723000, China

2. Institute of Basic Medical Sciences, Chinese Academy of Medical Sciences, Department of Pharmacology, School of Basic Medical Sciences, Peking Union Medical College, Beijing 100005, China

出版时间: 2025-05-15 doi: 10.19812/j.cnki.jfsq11-5956/ts.20250227005

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摘要

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目的探讨山茱萸提取物(Cornus officinalis extract, COE)对紫外线B (ultraviolet-B, UVB)辐射引起的皮肤损伤的修复作用, 并探讨其潜在的作用机制。方法通过检测人角化细胞(human keratinocytes cells, HaCaT)中UVB诱导的基质金属蛋白酶(matrix metalloproteinases, MMPs)及促炎细胞因子的表达, 评估COE的光保护作用, 并对其抗氧化酶活性及胶原蛋白含量进行评价。小鼠无毛皮肤在UVB辐射下暴露后, 局部应用提取物, 并测定表皮厚度、皮肤含水量及胶原mRNA的表达量。结果在UVB照射(354.128 mJ/cm²)下, 1.00 mg/mL COE显著增强了抗氧化酶活性, 显著降低了促炎细胞因子前列腺素E2、白细胞介素1α、白细胞介素6的表达; 同时降低了MMPs的表达; 胶原蛋白含量显著增加, Ⅰ型胶原和Ⅲ型胶原蛋白的表达量分别增加13%和75%。此外, COE能够减轻UVB辐射引起的小鼠皮肤表皮增厚及胶原蛋白的丧失。同时, COE处理使丙二醛(malondialdehyde, MDA)含量降低69%, 超氧化物歧化酶(superoxide dismutase, SOD)、谷胱甘肽过氧化物酶(clutathione peroxidase, GSH-Px)活性分别升高27%和234%。对小鼠表皮mRNA表达的分析表明, 用COE处理导致Mmp1a和Mmp3 mRNA表达水平降低, Col1a1和Col3a1 mRNA水平升高。结论 COE能够有效改善UVB辐射引起的皮肤损伤, 其作用机制可能与抗氧化酶活性的增强以及促炎细胞因子和MMPs表达的抑制密切相关。本研究旨在通过小鼠和细胞模型进一步探究山茱萸对UVB诱导的皮肤损伤的光保护潜力并阐明其潜在机制, 为治疗由UVB光老化导致皮肤疾病的研究和山茱萸新药开发提供理论依据。

关键词

山茱萸 / 紫外线B / 基质金属蛋白酶 / 光损伤 / 抗氧化

Abstract

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Objective To investigate the potential of Cornus officinalis extract (COE) to repair skin damage caused by ultraviolet-B (UVB) exposure and to elucidate the underlying mechanisms involved. Methods By detecting the expression of UVB induced matrix metalloproteinases (MMPs) and pro-inflammatory cytokines in human keratinocytes cells (HaCaT), the photoprotective effect of COE was evaluated, and its antioxidant enzyme activity and collagen content were assessed. After exposure of mouse hairless skin to UVB radiation, extracts were applied topically and epidermal thickness, skin water content and collagen mRNA expression were determined. Results Under UVB irradiation (354.128 mJ/cm²), 1 mg/mL COE significantly enhanced antioxidant enzyme activity and significantly reduced the expression of pro-inflammatory cytokines prostaglandin E2, interleukin-1 α, and interleukin-6; simultaneously reduced the expression of MMPs; the collagen content significantly increased, with the expression levels of type I collagen and type III collagen proteins increasing by 13% and 75%, respectively. In addition, COE could alleviate the thickening of mouse skin epidermis and loss of collagen caused by UVB radiation. Meanwhile, COE treatment reduced the content of malondialdehyde (MDA) by 69%, and increased the activities of superoxide dismutase (SOD) and glutathione peroxidase (GSH-Px) by 27% and 234%, respectively. Analysis of mRNA expression in mouse epidermis showed that treatment with COE resulted in a decrease in mRNA expression levels of Mmp1a and Mmp3, while mRNA levels of Col1a1 and Col3a1 increased. Conclusion COE can improve skin damage caused by UVB radiation. This improvement was associated with increased activity of antioxidant enzymes in cells, as well as reduced expression of pro-inflammatory cytokines and MMPs. The aim of this study is to further investigate the photoprotective potential of Cornus officinalis against UVB induced skin damage through mouse and cell models, and elucidate its potential mechanisms, providing a theoretical basis for the treatment of skin diseases caused by UVB photoaging and the development of new drugs from Cornus officinalis.

Key words

Cornus officinalis / ultraviolet-B / matrix metalloproteinases / photodamage / antioxidant

引用本文

许曼, 张逍遥, 向甜, 陈琛, 杨筱舟, 张小莺. 山茱萸提取物增强皮肤对紫外线B辐射的保护作用研究. 食品安全质量检测学报, 2025 , 16 (9) : 268 -276 . DOI: 10.19812/j.cnki.jfsq11-5956/ts.20250227005

Man XU, Xiao-Yao ZHANG, Tian XIANG, Chen CHEN, Xiao-Zhou YANG, Xiao-Ying ZHANG. Enhanced skin protection against ultraviolet-B radiation through Cornus officinalis extract treatment[J]. Journal of Food Safety & Quality, 2025 , 16 (9) : 268 -276 . DOI: 10.19812/j.cnki.jfsq11-5956/ts.20250227005

正文

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0 引言

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皮肤过度暴露于紫外线下是导致皮肤光老化的主要原因^[1], 90%的皮肤病都是由光老化引起的^[2]。紫外线B (ultraviolet-B, UVB, 280~320 nm)辐射能够穿透真皮层的乳头层^[3], 会促进活性氧(reactive oxygen species, ROS)和促炎因子^[4]如前列腺素E2 (prostaglandin E2, PGE2)、白细胞介素1α (interleukin 1α, IL-1α)、白细胞介素6 (interleukin 6, IL-6)^[5]的过度表达从而导致皮肤的分子和细胞变化^[6]。山茱萸(Cornus officinalis), 俗称茱萸, 是一种原产于欧亚大陆的药食同源植物^[7-8], 以成熟干燥果肉入药, 有补肝益肾、收涩固脱的功效, 临床用于遗精阳痿、眩晕耳鸣、腰膝酸痛等方面治疗。此外, 山茱萸具有许多皮肤保健方面的功效, 包括抗菌、抗炎、抗氧化、祛斑美白和保湿护肤等^[9]。刘玮炜等^[10]提取出了山茱萸总酚酸, 并验证了它的良好抗弧菌活性。课题组的前期工作表明, 山茱萸提取物(Cornus officinalis extract, COE)具有抗氧化能力, 可明显改善由UVB辐射所致的人角化细胞(human keratinocytes cells, HaCaT)细胞谷胱甘肽过氧化物酶(clutathione peroxidase, GSH-Px)和超氧化物歧化酶(superoxide dismutase, SOD)酶活力的下降以及丙二醛(malondialdehyde, MDA)含量升高^[11], 此外, 李洪武等^[12]使用UVB照射豚鼠模型并对山茱萸等5味中草药的酪氨酸酶活性抑制能力做了比较研究, 研究发现山茱萸可通过抑制酪氨酸酶活性的方式对UVB诱导的豚鼠皮肤色素沉淀现象起改善作用。在细胞水平上, 山茱萸水提物可通过降低酪氨酸酶、TRP-1蛋白和TRP-2蛋白mRNA的表达水平, 从而抑制黑色素瘤和HaCaT细胞的共培养体系中的酪氨酸酶活性, 减少黑色素合成。但是, 前人研究的山茱萸抗光老化机制仍不完善。本研究旨在通过小鼠和细胞模型探究山茱萸对UVB诱导的皮肤损伤的光保护潜力并阐明其潜在机制, 为治疗由UVB光老化导致皮肤疾病的研究和山茱萸新药开发提供理论依据。

1 材料与方法

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1.1 材料、试剂和仪器

山茱萸果(陕西金慧方中药科技公司); SPF级雌性昆明小鼠(n=20, 18~22 g), 购于西安交通大学实验动物中心[SCXK(陕西)2018-001], 陕西理工大学动物伦理委员会批准动物实验方案(批准文号: 2022-03)。

HaCaT细胞、DMEM培养基、胰蛋白酶(10000 U/mg)、苯酚(武汉尚恩生物科技公司); 多聚甲醛(汉中兴盛化学玻璃仪器有限公司); 酶联免疫吸附试验(enzyme-linked immunosorbent assay, ELISA)试剂盒、GSH-Px、SOD、BCA蛋白浓度试剂盒、MDA试剂盒、苏木精和伊红染色(hematoxylin and eosin, H&E)染色试剂盒(上海碧云天生物技术公司)。

UVB紫外灯(南京华强电子公司); LS126C型紫外辐照检测计、UVB-X0探头(深圳市林上科技公司); CKX53型显微镜(日本奥林巴斯公司); ME104E型电子天平(精度0.1 mg, 美国梅特勒托利多公司)。

1.2 山茱萸水提物的提取

参考课题组前期实验方法^[11], 将100 g新鲜山茱萸果肉(含种子)加入500 mL水中, 60 ℃进行超声提取1 h。20000 g离心20 min并收集上清液, 45 ℃热回流提取后, 经过冷冻干燥得到山茱萸水提物。

1.3 HaCaT细胞光老化模型建立

参考课题组前期实验方法^[11], 采用UV灯(波长275~320 nm)对HaCaT细胞进行剂量为0~650 mJ/cm²的照射。为了尽量减少蛋白质和其他培养基成分对UVB的潜在吸收, 在UVB照射期间, 将不同剂量UVB辐射接种于96孔板的HaCaT细胞, 通过测定细胞存活率, 即半抑制浓度(half maximal inhibitory concentration, IC₅₀)获得最佳UVB辐射强度^[11,13]。

1.4 细胞内促炎细胞因子、基质金属蛋白酶和胶原蛋白的检测

HaCaT细胞培养于37 ℃, 5% CO₂, 血清浓度为10%的DMEM培养基中, 参考课题组前期实验结果, 对HaCaT细胞光老化模型的建立确定UVB辐射剂量为354.128 mJ/cm²^[11]。实验分为控制组(未经UVB照射)、对照组、UVB+0.10 mg/mL 维生素C (vitamin C, VC)组、UVB+(0.25、0.50、1.00 mg/mL) COE组。山茱萸水提物预处理HaCaT细胞24 h后, 以(354.128±71.93) mJ/cm²剂量UVB照射2 h。然后, 将细胞培养24 h。每孔加入100 μL IP细胞裂解液, 利用ELISA试剂盒测定细胞内PGE2、IL-1α、IL-6、基质金属蛋白酶-1 (matrix metalloproteinase-1, MMP-1)、MMP-3、Ⅰ型胶原(collagen type I, Col Ⅰ)和Ⅲ型胶原(collagen type Ⅲ, Col Ⅲ)的含量, 最大吸收波长为450 nm。

1.5 动物模型建立

将小鼠分为控制组(未经UVB照射)、对照组(UVB照射, n=4)、UVB+1 mg/mL VC组(n=4)、UVB+10 mg/mL COE组(n=4), 局部给予提取物。放射剂量计划为第1周100 mJ/cm², 第2周200 mJ/cm², 第3周300 mJ/cm², 第4周连续4 d 300 mJ/cm², 总剂量为5400 mJ/cm²。最终处理结束后, 将小鼠安乐死, 将其背部皮肤用4%多聚甲醛固定, 剩余组织保存在-80 ℃以备将来分析。

1.6 小鼠皮肤水分检测

取小鼠背部2 cm×2 cm皮肤。湿重(WW, g)用精密天平测量。在50 ℃的烘箱中干燥24 h, 记录干重(DW, g)。含水量计算公式如公式(1)所示^[14]。

(1)皮肤水分/%=(WW-DW)/WW×100%

1.7 皮肤病理观察

取2 cm×2 cm皮肤标本脱毛, 4%多聚甲醛固定48 h。使用H&E后用CKX53型显微镜观察并拍照。使用Image J软件测量表皮厚度^[15]。

1.8 定量逆转录聚合酶链反应分析

采用苯酚-氯仿法从皮肤组织中提取细胞总RNA^[16]。使用Evo M-MLV合成试剂盒对2 mg总RNA进行cDNA合成。从皮肤组织中提取总RNA后, 利用Green Pro Taq HS试剂盒反转录合成cDNA。采用定量逆转录聚合酶链反应(quantitative real-time polymerase chain reaction, qRT-PCR)定量测定基质金属肽酶1a (Mmp1a, 小鼠, NCBI基因: 83995)、基质金属肽酶3 (Mmp3, 小鼠, NCBI基因: 17392)、Ⅰ型胶原α 1 (Col1a1, 小鼠, NCBI基因: 12842)、Ⅲ型胶原α 1 (Col3a1, 小鼠, NCBI基因: 12825) mRNA表达量, 其中GAPDH为内参基因。数据分析采用2-^ΔΔCT方法, 引物如表1所示。

1.9 数据处理

所有数据均使用GraphPad Prism 9进行单因素方差分析, 随后进行Dunnett多重比较检验。数据以平均值±标准偏差表示, 所有样品重复测定3次。各实验组与UVB照射对照组比较, 显著性水平设定为P<0.05为显著差异, P<0.01为极显著差异, P<0.001为强极显著差异。

2 结果与分析

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2.1 COE抑制UVB诱导的HaCaT细胞内促炎细胞因子

为了评估COE对促炎细胞因子产生的影响, 本研究检测了UVB照射细胞中PGE2(图1A)、IL-6(图1B)和IL-1α(图1C)的蛋白表达。这些促炎细胞因子的表达在UVB辐射下增加。然而, 经不同浓度COE处理后有显著性差异, 经1.00 mg/mL COE处理后效果最好, PGE2、IL-6和IL-1α细胞因子分别降低至对照组的6.5%、83.0%和35.8%。上述结果表明, COE处理后, 可显著降低细胞促炎细胞因子的表达, 并呈现量效依赖性, 提示其在抗UVB治疗中的潜在应用价值。

2.2 COE对HaCaT细胞内基质金属蛋白酶和胶原蛋白表达的影响

为了验证COE对MMPs和胶原蛋白的影响, 本研究测定了MMP-1(图2A)、MMP-3(图2B)、Col-Ⅰ(图2C)和Col-Ⅲ(图2D)的表达水平。UVB照射下, 经1.00 mg/mL COE处理后, MMP-1和MMP-3的表达分别降低了23%和37%。然而, COE处理导致MMPs的表达呈剂量依赖性降低。此外, COE显著增加了UVB辐射后胶原蛋白的表达量。经1.00 mg/mL COE处理后, Col-Ⅰ和Col-Ⅲ型胶原蛋白的表达量分别增加13%和75%。上述结果表明, COE处理后可显著降低MMPs的表达量, 增加UVB辐射后胶原蛋白的表达量, 表明COE在防止胶原蛋白损伤方面具有广泛的应用前景。这些发现支持了COE在抗光老化中的潜力, 并为其在皮肤护理和抗光老化领域的应用提供了实验依据。

2.3 COE对UVB诱导的小鼠皮肤的光老化、表皮厚度和水分含量的影响

为评价COE对小鼠背侧皮肤的抗光老化作用, 对其表皮厚度进行了组织学分析。H&E染色显示UVB照射小鼠表皮厚度显著增加且组织排列不均匀。然而, 用COE处理后小鼠皮肤厚度明显减少(图3A), H&E染色结果表明, 1 mg/mL COE处理后小鼠皮肤厚度较对照组减少76%(图3B)。UVB辐射后, 小鼠表皮含水量较控制组降低了40%。然而, 用10 mg/mL的COE处理后, 表皮含水量相比于UVB辐射后增加了32%(图3C)。因此, COE可缓解UVB引起的皮肤干燥, 减少皮肤失水率, 减轻UVB引起的表皮增厚。

2.4 COE对MDA含量和SOD、GSH-Px酶活性的影响

与对照组相比, UVB照射对照组小鼠皮肤MDA含量显著降低, SOD和GSH-Px酶活性显著升高。COE处理导致MDA含量降低69%(图4A), SOD(图4B)和GSH-Px(图4C)酶活性分别升高27%和234%, VC为阳性对照。实验结果表明, UVB诱导的小鼠皮肤损伤, 经过COE处理后, 通过升高SOD和GSH-Px酶活性改善皮肤状况。综上, COE在抗氧化方面展现了显著效果, 能够显著提高小鼠皮肤内GSH-Px的酶活性, 同时降低MDA含量(P<0.001), 表明其在增强抗氧化酶活性和减少脂质过氧化方面具有重要作用。可能通过调节抗氧化合成路径, 发挥护肤和抗衰老作用。这些效果可能与COE中丰富的氨基酸成分和其生物活性密切相关, 具有作为功能性护肤成分的潜力。

2.5 COE对MMPs mRNA和胶原mRNA在小鼠体内表达的影响

对Mmp1a和Mmp3 mRNA表达的分析证实, 与对照组相比, UVB照射小鼠的Mmp1a和Mmp3 mRNA表达水平升高。然而, 用COE处理导致Mmp1a和Mmp3 mRNA表达水平显著降低, 与对照组相比, 分别降低了45%和42%(图5A和B)。此外, 经COE处理后, Col1a1和Col3a1 mRNA水平显著升高(图5C和D), 与对照组相比, 分别升高了71%和600%。这一发现表明, COE具有抑制MMPs活性的潜力, 从而阻碍胶原蛋白降解。

3 讨论

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人们越来越关注紫外线照射对健康的影响, UVB辐射是阳光中对皮肤最具破坏性的成分^[17-18]。它通过ROS形成引起的氧化应激损伤角质形成细胞^[19], 并引起皱纹和其他形式的皮肤损伤, 也称为皮肤老化或光老化^[20]。目前已有各种天然外用药物延缓衰老的潜力已被广泛研究^[21-22], 本研究旨在探讨COE对UVB辐射的光保护作用。UVB辐射导致皮肤细胞内产生ROS, 包括超氧阴离子自由基^[23]、氢氧根自由基^[24]、过氧化氢和单线态氧^[25], 促进了皮肤的衰老^[26]。ROS有助于皮肤皱纹形成的IL-1α、IL-6和PGE2等促炎细胞因子^[27-28]。许多天然产物通过抑制这些促炎细胞因子显示其抗光老化的特性, 而本研究也证明了COE有这种能力。光老化的主要特征是胶原蛋白降解^[29], 而UVB辐射会刺激MMPs的产生, MMPs在降解胶原蛋白中起重要作用。MMP-1是负责胶原蛋白降解的主要蛋白酶。同时, MMP-3参与明胶、Ⅲ和Ⅳ型胶原蛋白的降解, 以及MMP家族其他成员的激活^[30-31]。本研究结果表明, 在UVB辐射下, COE可以抑制MMP-1和MMP-3的分泌, 同时促进Col Ⅰ和Col Ⅲ的合成。这强调了COE在修复UVB诱导的光老化方面的潜力。VC因其具有较强的抗氧化能力, 常被作为抗氧化能力指标的对照^[32]。值得注意的是, 与VC相比, 1.00 mg/mL的提取物在降低MMP-3的表达和促进Col Ⅰ和Col Ⅲ的合成方面表现出更好的效果。

为了研究COE对小鼠皮肤光老化的改善作用, 本研究采用H&E染色观察表皮厚度和胶原蛋白的变化。由于MMPs的产生增加, 光老化皮肤表现出表皮厚度增加和胶原蛋白降解。COE被发现可以减少表皮厚度^[33], 减缓胶原蛋白降解, 增加皮肤含水量。这些结果与COE对MMP表达的抑制作用一致。体内和体外实验证实, COE可增强抗氧化酶活性^[34], 抑制MMPs和促炎细胞因子, 有效改善光老化。此外, 皮肤组织学分析、含水量测定和基因表达研究进一步证实了COE可以改善UVB暴露引起的皮肤损伤。然而, COE提高抗氧化酶活性, 抑制MMPs和促炎细胞因子的确切机制需要进一步的研究来阐明。

4 结论

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本研究证实了山茱萸提取物对UVB辐射引起的皮肤损伤的修复效果。在UVB辐射下, COE可以抑制MMP-1和MMP-3的分泌, 同时促进Col Ⅰ和Col Ⅲ的合成。这强调了COE在修复UVB诱导的光老化方面的潜力。COE能够有效改善UVB辐射引起的皮肤损伤, 其作用机制可能与抗氧化酶活性的增强以及促炎细胞因子和MMPs表达的抑制密切相关。这些发现表明, COE具有作为一种天然抗氧化成分的潜力, 为相关皮肤护理产品的研发提供了理论基础。考虑到COE的天然来源, 未来的研究还应关注其在综合皮肤治疗方案中的应用潜力, 或与其他天然成分的协同效应, 为促进皮肤健康提供更为安全有效的解决方案。

基金

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秦巴地区不同品种猕猴桃的粗蛋白消化水平研究项目(SLGRCQD2305)
Hsp90双功能肽-多西紫杉醇偶联物DTX-P7抗胃癌作用及机制研究项目(X20240137)

参考文献

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文献

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2025年第16卷第9期

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文章信息

doi: 10.19812/j.cnki.jfsq11-5956/ts.20250227005

接收时间：2025-02-27
首发时间：2025-07-17
出版时间：2025-05-15

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作者

出版历史

收稿日期：2025-02-27

基金

秦巴地区不同品种猕猴桃的粗蛋白消化水平研究项目(SLGRCQD2305)

Hsp90双功能肽-多西紫杉醇偶联物DTX-P7抗胃癌作用及机制研究项目(X20240137)

作者信息

1.陕西理工大学生物科学与工程学院, 秦巴生物资源与生态环境省部共建国家重点实验室(培育),汉中 723000

2.中国医学科学院基础医学研究所, 北京协和医学院基础学院药理学系, 北京 100005

通讯作者:

^* 杨筱舟(1992—), 女, 硕士, 讲师, 主要研究方向为天然药物开发。E-mail: yangxiaozhou@snut.edu.cn

张小莺(1976—), 男, 教授, 主要研究方向为药学。E-mail: zhang@bio.uminho.pt

参考文献

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2种不同金属材料的力学参数

科 Family	属数 Number of genus	种数 Number of species	占总种数比例 Percentage of total species (%)	属 Genus	种数 Number of species	占总种数比例 Percentage of total species (%)
鹅膏菌科Amanitaceae	2	11	5.26	鹅膏菌属 Amanita	10	4.78
小菇科 Mycenaceae	2	12	5.74	丝盖伞属 Inocybe	5	2.39
多孔菌科 Polyporaceae	8	14	6.70	蜡蘑属 Laccaria	5	2.39
红菇科 Russulaceae	3	23	11.00	小皮伞属 Marasmius	6	2.87
				小菇属 Mycena	11	5.26
				光柄菇属 Pluteus	5	2.39
				红菇属 Russula	17	8.13
				栓菌属 Trametes	5	2.39

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