微生物学报

Gene name	Number of amino acids	Molecular weight (kDa)	Hydropathicity	Instability index	Isoelectric point	Subcellular location
StbZIP1	376	40.97	−0.636	67.89	4.98	Nuclear
StbZIP2	335	37.16	−0.877	58.75	6.71	Nuclear
StbZIP3	536	57.05	−0.911	60.19	7.78	Nuclear
StbZIP4	372	42.25	−0.929	55.50	6.13	Nuclear
StbZIP5	296	32.22	−0.617	48.00	5.64	Nuclear
StbZIP6	298	32.49	−0.988	66.86	6.20	Nuclear
StbZIP7	242	26.71	−0.849	88.04	8.91	Nuclear
StbZIP8	304	32.87	−0.822	56.67	5.81	Nuclear
StbZIP9	613	65.71	−0.857	44.80	4.90	Nuclear
StbZIP10	229	25.68	−0.884	57.85	5.82	Nuclear
StbZIP11	292	31.02	−0.632	64.83	9.43	Nuclear
StbZIP12	604	66.30	−0.633	61.10	4.66	Nuclear
StbZIP13	370	36.33	−1.016	77.85	10.36	Nuclear
StbZIP14	226	25.24	−1.143	48.25	8.69	Nuclear

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Category	Term ID	Term description	Observed gene count	Background gene count	Strength
GO process	GO: 0006355	Regulation of transcription, DNA-templated	16	603	0.96
	GO: 0031323	Regulation of cellular metabolic process	18	1 003	0.79
	GO: 0051171	Regulation of nitrogen compound metabolic process	18	1 010	0.79
	GO: 0080090	Regulation of primary metabolic process	18	1 030	0.78
	GO: 0060255	Regulation of macromolecule metabolic process	18	1 106	0.75
	GO: 0006357	Regulation of transcription by RNA polymerase Ⅱ	12	440	0.97
	GO: 0050794	Regulation of cellular process	19	1 550	0.62
	GO: 0042761	Very long-chain fatty acid biosynthetic process	2	5	2.14
GO function	GO: 0003700	DNA-binding transcription factor activity	15	242	1.33
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	GO: 0004707	MAP kinase activity	3	5	2.31
	GO: 0097159	Organic cyclic compound binding	18	2 696	0.36
	GO: 1901363	Heterocyclic compound binding	18	2 684	0.36
KEGG	map00062	Fatty acid elongation	5	32	1.73
	map05132	Salmonella infection	5	36	1.68
	map04621	NOD-like receptor signaling pathway	4	33	1.62
	map01040	Biosynthesis of unsaturated fatty acids	5	90	1.28
	map04141	Protein processing in endoplasmic reticulum	6	197	1.02
	map01212	Fatty acid metabolism	5	143	1.08

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Protein ID	Pearson correlation coefficient	P-value	Functional annotations
23404	0.903 309	1.51E−09	KOG0653细胞周期蛋白B及相关激酶激活蛋白 Cyclin B and related kinase-activating proteins
183743	0.884 096	1.01E−08	KOG2483上游转录因子L-myc-2蛋白 Upstream transcription factor L-myc-2 protein
88054	0.871 526	2.96E−08	PF06609真菌单端孢霉烯族毒素外排泵TRI12 Fungal trichothecene efflux pump TRI12
170849	0.861 527	6.43E−08	1.17.4.1核糖核苷二磷酸还原酶 Ribonucleoside-diphosphate reductase
167954	0.859 894	7.25E−08	KOG2261多梳增强蛋白 Polycomb enhancer protein
120128	0.823 684	7.61E−07	2.A.3.10.13二羧酸氨基酸通透酶 Dicarboxylic amino acid permease
173072	0.818 696	1.01E−06	PF11735隐球菌甘露糖基转移酶1 Cryptococcal mannosyltransferase 1
31852	0.815 767	1.19E−06	KOG0054多药耐药相关蛋白/米托蒽醌耐药蛋白 Multidrug resistance associated protein/mitoxantrone resistance protein
90802	0.812 871	1.39E−06	PF12619微小染色体维持蛋白2，MCM2 Mini-chromosome maintenance protein 2, MCM2
169347	0.796 459	3.22E−06	KOG1148谷氨酰胺tRNA合成酶 Glutaminyl-tRNA synthetase

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Protein ID	Pearson correlation coefficient	P-value	Functional annotations
169431	−0.938 05	1.33E−11	KOG0134黄素氧化还原酶/12氧代植物二烯酸还原酶 Flavin oxidoreductase/12-oxophytodienoate reductase
103699	−0.931 60	3.84E−11	KOG0022醇脱氢酶Ⅲ类 Alcohol dehydrogenase, class Ⅲ
168344	−0.930 87	4.30E−11	KOG0069乙醛酸/羟基丙酮酸还原酶 Glyoxylate/hydroxypyruvate reductase
162784	−0.927 51	7.14E−11	KOG2653 6-磷酸葡萄糖酸脱氢酶 6-phosphogluconate dehydrogenase
162878	−0.914 40	4.18E−10	KOG1238葡萄糖脱氢酶/胆碱脱氢酶/扁桃腈裂合酶 Glucose dehydrogenase/choline dehydrogenase/mandelonitrile lyase
109963	−0.906 43	1.07E−09	KOG1198锌结合氧化还原酶 Zinc-binding oxidoreductase
167947	−0.901 18	1.90E−09	KOG1816泛素融合降解蛋白1 Ubiquitin fusion-degradation protein, UFD1
19810	−0.900 69	2.01E−09	3.2.1.4纤维素酶 Cellulase
165740	−0.900 11	2.13E−09	KOG3998货物运输蛋白ERV29 Putative cargo transport protein ERV29
164621	−0.899 16	2.36E−09	2.A.3.4.2 γ-氨基丁酸渗透酶 γ-aminobutyric acid permease

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玉米大斑病菌bZIP基因家族鉴定及HT-毒素诱导过程中的表达

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张淑红 ¹ , 张运峰 ¹ , 高凤菊 ¹ , 武秋颖 ¹ , 李亚子 ¹ , 许可 ¹ , 范永山 ¹^,^* , 刘玉卫 ²^,^*

微生物学报 | 研究报告 2025,65(1): 283-302

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微生物学报 | 研究报告 2025, 65(1): 283-302

玉米大斑病菌bZIP基因家族鉴定及HT-毒素诱导过程中的表达

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张淑红¹, 张运峰¹, 高凤菊¹, 武秋颖¹, 李亚子¹, 许可¹, 范永山¹^,^*, 刘玉卫²^,^*

作者信息

1 唐山师范学院生命科学系, 河北省植物生物技术研究与应用重点实验室, 唐山市农业病原真菌与毒素重点实验室, 河北唐山 063000

2 河北农业大学生命科学学院, 河北省农业微生物生物信息利用技术创新中心, 河北保定 071000

The bZIP gene family in Setosphaeria turcica: identification and expression analysis during HT-toxin induction process

Shuhong ZHANG¹, Yunfeng ZHANG¹, Fengju GAO¹, Qiuying WU¹, Yazi LI¹, Ke XU¹, Yongshan FAN¹^,^*, Yuwei LIU²^,^*

Affiliations

1 Tangshan Key Laboratory of Agricultural Pathogenic Fungi and Toxins, Hebei Key Laboratory of Plant Biotechnology Research and Application, Faculty of Life Science, Tangshan Normal University, Tangshan 063000, Hebei, China

2 Hebei Bioinformatic Utilization and Technological Innovation Center for Agricultural Microbes, College of Life Sciences, Hebei Agricultural University, Baoding 071000, Hebei, China

出版时间: 2025-01-04 doi: 10.13343/j.cnki.wsxb.20240474

文章导航

摘要

收起

【目的】碱性亮氨酸拉链(basic leucine zipper, bZIP)蛋白是真核生物中最大且最保守的转录因子之一，参与许多植物病原真菌的生长发育和致病过程。本文旨在对玉米大斑病菌(Setosphaeria turcica) bZIP转录因子进行全基因组鉴定，并探讨它们在HT-毒素诱导过程中的表达规律。【方法】从玉米大斑病菌基因组数据库中筛选鉴定bZIP家族成员，分析其理化性质、保守结构域、亚细胞定位、顺式作用元件、系统进化关系和蛋白质互作网络，利用RNA-seq数据库分析bZIP家族成员在HT-毒素诱导过程中的表达情况。【结果】从玉米大斑病菌基因组筛选到14个bZIP家族成员(StbZIP1−14)，其理化性质差异较大，编码氨基酸226−613个，相对分子量25.24−66.30 kDa，等电点4.66−10.36；亚细胞定位均为细胞核，含有非生物因素胁迫、激素诱导、细胞周期调控和增强子、核心启动子等660个顺式作用响应元件。与11个其他重要植物病原真菌的系统进化分析结果表明，StbZIPs可分为10个类群(groups)，与互隔交链孢霉(Alternaria alternata)的AabZIPs存在明显的共线性关系。分析StbZIPs在HT-毒素诱导过程中的表达情况，发现StbZIP1、StbZIP5、StbZIP7、StbZIP10、StbZIP11与HT-毒素诱导显著相关，其中StbZIP5表达量最高并在HT-毒素诱导21 d和28 d时显著上调。分析了StbZIPs的蛋白质互作网络，提供了3条以StbZIP5为中心的StbZIPs互作途径。【结论】玉米大斑病菌bZIP转录因子家族成员具有显著的理化性质和结构差异、广泛的遗传多样性和显著的功能分化，并在HT-毒素诱导过程中发挥重要的转录调控作用。

关键词

玉米大斑病菌 / 碱性亮氨酸拉链蛋白 / 系统进化分析 / HT-毒素 / 表达分析

Abstract

收起

[Objective] The basic leucine zipper (bZIP) factors are a group of large and conserved transcription factors in eukaryotes, and they are involved in the growth, development, and infection of pathogenic fungi in plants. This study aims to identify the bZIP transcription factors in the whole genome of Setosphaeria turcica and explore their functions during HT-toxin induction. [Methods] The members of the bZIP family were screened and identified from the genome database of Setosphaeria turcica, and their physicochemical properties, conserved domains, subcellular localization, cis-acting elements, phylogenetic relationship, and protein-protein interaction network were analyzed. The RNA-seq database was used to analyze the expression of bZIP family members during pathogen infection and HT-toxin induction. [Results] Fourteen bZIP family members (StbZIP1–14) were screened from the genome of Setosphaeria turcica, with significant differences in physical and chemical properties. These factors had the lengths of 226–613 aa, relative molecular weights of 25.24–66.30 kDa, isoelectric points of 4.66–10.36, and the subcellular localization in the nucleus. These factors carried 660 cis-acting elements involved in abiotic stress, hormone induction, cell cycle regulation, enhancers, and core promoters. The phylogenetic analysis with 11 other major pathogenic fungi in plants indicated that StbZIPs were clustered into 10 groups and had a clear co-linear relationship with AabZIPs of Alternaria alternata. The expression levels of StbZIP1, StbZIP5, StbZIP7, StbZIP10, and StbZIP11 were significantly correlated with HT-toxin induction, among which StbZIP5 had the highest expression level and demonstrated upregulated expression after 21 days and 28 days of HT-toxin induction. The protein-protein interaction network of StbZIPs predicted three StbZIPs interaction pathways centered on StbZIP5. [Conclusion] The members of the bZIP family of Setosphaeria turcica have significant physicochemical and structural differences, extensive genetic diversity, and significant functional differentiation, playing an important role in transcriptional regulation during HT-toxin induction.

Key words

Setosphaeria turcica / basic leucine zipper protein / phylogenetic analysis / HT-toxin / expression analysis

引用本文

张淑红, 张运峰, 高凤菊, 武秋颖, 李亚子, 许可, 范永山, 刘玉卫. 玉米大斑病菌bZIP基因家族鉴定及HT-毒素诱导过程中的表达. 微生物学报, 2025 , 65 (1) : 283 -302 . DOI: 10.13343/j.cnki.wsxb.20240474

Shuhong ZHANG, Yunfeng ZHANG, Fengju GAO, Qiuying WU, Yazi LI, Ke XU, Yongshan FAN, Yuwei LIU. The bZIP gene family in Setosphaeria turcica: identification and expression analysis during HT-toxin induction process[J]. Acta Microbiologica Sinica, 2025 , 65 (1) : 283 -302 . DOI: 10.13343/j.cnki.wsxb.20240474

正文

收起

含有碱性亮氨酸拉链(basic leucine zipper, bZIP)结构域的蛋白是真核生物中分布最广泛、最保守的一类转录因子，在动物、植物和微生物中具有广泛的调控活性，参与生长发育、氨基酸合成、营养利用和各种胁迫反应^[1]。bZIP转录因子都具有一段60−80个氨基酸残基的高度保守区，称为bZIP基序，由碱性区域和亮氨酸拉链区域组成，其中碱性区域具有保守的N-x7-R/K模式，负责核信号传导和序列特异性DNA结合，而亮氨酸拉链区域在不同蛋白之间差异较大，它包括具有寡聚功能的多种重复亮氨酸和其他疏水性氨基酸，促进bZIP转录因子形成异源或同源二聚体^[2]。在许多植物病原真菌中都发现了bZIP转录因子，并具有非常广泛的功能多样性。互隔交链孢霉(Alternaria alternata)的bZIP转录因子广泛参与胁迫反应调节和致病性^[3]，构巢曲霉(Aspergillus nidulans)的bZIP转录因子调控次生代谢、有性发育和多种胁迫反应^[4]；烟曲霉(Aspergillus fumigatus) bZIP转录因子flbB与无性繁殖和胶霉毒素(gliotoxin)的合成有关^[5]；草酸青霉(Penicillium oxalicum)的bZIP转录因子ClrC除了参与胁迫反应以外还与孢子发育和纤维素酶基因表达有关^[6]，稻瘟病菌(Pyricularia oryzae)的bZIP转录因子MoAP1调控氧化应激反应和致病性^[7]，水稻恶苗病菌(Fusarium fujikuroi)的bZIP转录因子广泛参与氧化应激、渗透胁迫调节、细胞壁侵入和致病性^[8]。

玉米大斑病是一种全球性玉米病害，流行年份可造成玉米大量减产、品质下降。玉米大斑病的发生依赖于玉米大斑病菌(Setosphaeria turcica)及其分泌产生的HT-毒素(Helminthosporium turcicum toxin, HT-toxin)，不同生理小种间的致病性差异主要与HT-毒素的毒性组分及生物学活性有关^[9-10]。另外，HT-毒素可替代玉米大斑病菌接种进行抗病玉米品种筛选，为玉米抗病育种提供快速准确的抗性鉴定技术^[11]。丝裂原活化蛋白激酶(mitogen activated protein kinase, MAPK)途径对HT-毒素的产生和生物学活性具有非常重要的调控作用^[12-13]。Li等^[14-15]利用候选基因法克隆了玉米大斑病菌Hog1-MAPK同源基因STK1 (Setosphaeria turcica mitogen activated protein kinase I, STK1)，并且STK1基因敲除突变体(ΔSTK1)分泌的HT-毒素接种感病玉米自交系OH43，无侵染性病斑产生，且HT-毒素的毒性组分含量极显著下降。张淑红等^[16-18]研究发现，STK1不仅具有调控盐胁迫和附着胞发育的能力，而且存在一个寄主选择性毒素合成基因簇参与HT-毒素诱导过程。因此，STK1基因对玉米大斑病菌HT-毒素的诱导具有显著的调控作用，但调控机制尚不明确。目前尚无关于玉米大斑病菌bZIP转录因子(Setosphaeria turcica bZIP transcription factors, StbZIPs)的系统研究，它们在HT-毒素诱导过程中的表达规律未见报道，因此，本研究利用生物信息学方法从玉米大斑病菌基因组数据库中筛选鉴定StbZIPs，分析其结构特征及与其他重要植物病原真菌的系统进化关系，并利用RNA-seq转录组数据库分析StbZIPs基因在HT-毒素诱导过程的表达情况，为阐明StbZIPs在玉米大斑病菌致病过程中的功能提供依据。

1 材料与方法

收起

1.1 供试菌种

玉米大斑病菌野生型菌株01-23 (WT)及其STK1基因敲除突变体(ΔSTK1)^[14]均由唐山市农业病原真菌与毒素重点实验室保存。

1.2 玉米大斑病菌bZIP转录因子家族的鉴定和结构分析

利用bZIP转录因子典型结构域PF00170搜索玉米大斑病菌基因组数据库(https://mycocosm.jgi.doe.gov/Settu3/Settu3.home.html)^[19-20]，获得bZIP基因家族；利用NCBI CDD (https://www.ncbi.nlm.nih.gov/Structure/bwrpsb/bwrpsb.cgi)和Interpro (http://www.ebi.ac.uk/interpro/)进行结构域分析及验证；利用CELLO (http://cello.life.nctu.edu.tw/)进行亚细胞定位；利用ProtParam (https://web.expasy.org/protparam/)分析理化性质；利用MEME (https://meme-suite.org/meme/)分析Motif特征；利用SWISS在线网站(https://swissmodel.expasy.org/)预测蛋白质三级结构；选取基因家族起始密码子上游2 000 bp启动子片段，利用PlantCARE (http://bioinformatics.psb.ugent.be/webtools/plantcare/html/)进行顺式作用元件分析；利用TBtools软件^[21]进行染色体定位和可视化基因结构。

1.3 玉米大斑病菌bZIP转录因子家族与重要植物病原真菌的系统进化和共线性分析

检索分子植物病理学的Top10病原真菌^[22]和互隔交链孢霉(A. alternata) JGI基因组数据库中含有典型结构域PF00170的bZIP转录因子；利用MEGA 11.0软件对玉米大斑病菌及其他11种植物病原真菌的bZIP转录因子家族进行近邻相接法(neighbor-joining method, NJ)聚类分析，构建系统发育树(bootstrap重复1 000次)；利用TBtools进行玉米大斑病菌bZIP转录因子家族与亲缘关系最近的植物病原真菌的共线性分析。

1.4 玉米大斑病菌bZIP转录因子家族成员蛋白质互作网络预测

以玉米大斑病菌(Setosphaeria turcica)为筛选物种，Required score：0.400，false discovery rate (FDR) stringency：0.05，利用String在线平台(https://version-12-0.string-db.org/)预测玉米大斑病菌bZIP转录因子家族成员的蛋白质互作网络，分析它们之间的关系以及与其他蛋白质之间的相互作用。

1.5 玉米大斑病菌bZIP转录因子在HT-毒素诱导过程中的表达分析

利用改良Fries液体培养基^[12]，在黑暗条件下25 ℃、180 r/min振荡培养，进行玉米大斑病菌野生型菌株01-23 (WT)及其STK1基因敲除突变体(ΔSTK1)的HT-毒素诱导^[12]。在HT-毒素诱导7、14、21和28 d时，用4层纱布滤去培养基，菌丝用无菌水清洗3次后压干，并用液氮处理后送深圳华大基因科技服务有限公司进行RNA-seq转录组测序，分析StbZIPs的基因表达规律，并对筛选出的关键bZIP转录因子进行RT-qPCR验证。以β-tubulin基因为内参，采用Pangaea 6实时荧光PCR系统。RT-qPCR反应体系(20 μL)：2×SYBR Green Abstart PCR Mix 10.0 μL，cDNA 1.0 μL，正、反向引物(10 μmol/L)各1.0 μL，ddH₂O 7.0 μL。RT-qPCR反应条件：95 ℃ 10 min；95 ℃ 15 s，53 ℃ 30 s，循环40次，在退火时采集荧光信号；利用2^−ΔC_t法计算基因相对表达量。RNA-seq转录组测序和RT-qPCR分析均设3个生物学重复。

1.6 HT-毒素生物学活性测定

将1.5中剩余的培养基滤液参照范永山等^[12]的方法进行HT-毒素提取，利用离体叶片法进行生物学活性检测，以10% DMSO为毒素处理的空白对照(CK1)，而以不接种病菌的改良Fries培养基提取的HT-毒素为整体试验的空白对照(CK2)，用病斑面积(长×宽×叶面积系数0.7)表示HT-毒素生物学活性的大小。

1.7 与玉米大斑病菌bZIP转录因子显著相关的基因表达信息挖掘

利用batchCorrelation.r软件包计算HT-毒素诱导显著相关bZIP转录因子与RNA-seq转录组数据库中其他基因的Pearson相关系数，分别筛选出显著正相关和显著负相关的10个基因，利用生物信息学方法分析它们的功能。

1.8 数据统计分析和作图

获得的基因表达数据，利用GraphPad Prism软件进行two-way ANOVA显著性分析和作图。

2 结果与分析

收起

2.1 玉米大斑病菌bZIP基因家族成员的鉴定及其编码蛋白质的理化性质分析

利用玉米大斑病菌基因组数据库的检索功能，搜索到14个含有bZIP转录因子典型结构域PF00170的蛋白质，分别命名为StbZIP1−14。它们位于9条scaffold上，其中scaffold1、11、19、20和26上仅有1个StbZIP基因，在scaffold3、6和7上有2个StbZIP基因，在scaffold4上有3个StbZIP基因(图1)。分析StbZIPs的理化性质并进行亚细胞定位预测(表1)，结果表明，StbZIP1−14包含氨基酸残基226 (StbZIP14)−613 (StbZIP9)，平均363.8个氨基酸残基；相对分子量25.24 kDa (StbZIP14)− 66.30 kDa (StbZIP12)，平均39.4 kDa；疏水性指数(−1.143)–(−0.617)，均为亲水蛋白；不稳定指数44.80−88.04，均为不稳定蛋白；等电点4.66 (StbZIP12)−10.36 (StbZIP13)，平均6.86；亚细胞定位均为细胞核。

2.2 玉米大斑病菌bZIP转录因子家族成员的系统进化与结构分析

利用MEGA 11.0软件构建StbZIP1−14系统发育树(图2A)，结果发现14个bZIP转录因子可以分为5组（group A−group E）。其中group A有3个转录因子：StbZIP4、StbZIP5和StbZIP11；group B有2个转录因子：StbZIP2和StbZIP7；group C有2个转录因子：StbZIP3和StbZIP12；group D有2个转录因子：StbZIP1和StbZIP14；group E有5个转录因子：StbZIP6、StbZIP8、StbZIP9、StbZIP10和StbZIP13。从图2A中可以发现，bootstrap值较低，利用DNAMAN软件计算StbZIP1−14之间的序列相似性仅为13.83%，说明StbZIP1−14之间存在较强的序列差异性。

利用MEME分析StbZIP1−14的Motif特征(图2B)，共发现5种Motif，每一种StbZIP含有1−3个Motif，并且均有Motif 1 (图2E)。

StbZIP1、StbZIP7、StbZIP11、StbZIP12和StbZIP14均只有1个Motif 1；StbZIP2、StbZIP3、StbZIP5、StbZIP6、StbZIP10和StbZIP13除了含有Motif 1外，还含有1个Motif 3、Motif 4或Motif 5；StbZIP4、StbZIP8和StbZIP9均含有3个Motif。Motif 2仅出现在StbZIP8和StbZIP9，Motif 4仅出现在StbZIP5和StbZIP8。利用MEME网站的Tomtom软件搜索与Motif 1匹配的已知Motif，结果发现，Motif 1的16−27位存在CTF/NF-I DNA-binding domain signature (PROSITE entry PS00349)、第20−39位含有bacterial chemotaxis sensory transducers signature (PROSITE entry PS00538)、第9−16位含有ribosomal protein S12 signature (PROSITE entry PS00055)、第1−6位含有nuclear transition protein 1 signature (PROSITE entry PS00541)，表明该Motif可能参与DNA结合、趋化性、核糖体蛋白组装、核转运等生理活动。

NCBI CDD和Interpro分析StbZIP1−14的结构域种类及分布(图2C)，结果发现除了典型的bZIP结构域和bZIP超家族(bZIP superfamily)以外，还有其他5种bZIP结构域(bZIP_GCN4、bZIP_ATF2、bZIP_YAP、bZIP_u1和bZIP_HAC1-like)，3种Aft1结构域(Aft1_HRA、Aft1_HRR和Aft1_OSA)，2种PAP1结构域和1种Smc超家族。除了StbZIP3存在4种结构域、StbZIP8和StbZIP9含有2种结构域以外，其他StbZIP均仅含有1种结构域。

利用TBtools分析StbZIP1−14的基因结构(图2D)，结果发现StbZIP2、StbZIP12、StbZIP13和StbZIP14存在UTR序列；StbZIP2和StbZIP14基因结构最简单，仅有1个CDS；StbZIP3基因结构最复杂，含有4个CDS；StbZIP1、StbZIP4、StbZIP5、StbZIP7和StbZIP12含有2个CDS；Group E中的StbZIP基因均有3个CDS。

2.3 玉米大斑病菌bZIP转录因子家族成员的三级结构模型预测

利用SWISS在线网站预测StbZIP1−14的三级结构，除了StbZIP9以玉米小斑病菌(Bipolaris oryzae) bZIP蛋白为模板(Seq identity 87.09%)、StbZIP10以大麦网斑病菌(Pyrenophora teres) bZIP蛋白为模板(Seq identity 87.61%)，其他StbZIP均以玉米大斑病菌Et28A的bZIP蛋白为模板(Seq identity 100%)构建三级结构模型(图3)。全局模型质量估测(global model quality estimation, GMQE)范围为0.52−0.70，平均为0.60，表明所建三级结构模型质量较好。

2.4 玉米大斑病菌bZIP转录因子家族成员的顺式作用元件分析

选取玉米大斑病菌bZIP基因家族起始密码子上游2 000 bp启动子片段，利用PlantCARE进行顺式作用元件分析(图4)，共发现了25种660个顺式作用元件，平均每个bZIP转录因子有顺式作用元件47.1个，其中StbZIP12顺式作用元件最多，有62个；StbZIP7顺式作用元件最少，有35个。StbZIPs的顺式作用元件可分为4类：(1) 光、低温、缺水、创伤等非生物因素胁迫反应元件，共有280个。其中光反应元件最多，有222个，其次为低温反应元件，有13个；(2) 茉莉酸甲酯(methyl jasmonate, MeJA)、脱落酸(abscisic acid, ABA)、生长素(auxin)和赤霉素(gibberellin)等激素类诱导元件，共有227个。其中MeJA反应元件最多，有142个；其次为ABA反应元件，有65个；(3) 增强子和核心启动子等元件，共有151个，其中增强子有105个，核心启动子有46个；(4) 细胞周期调控元件，仅有2个。

2.5 玉米大斑病菌bZIP转录因子家族与重要植物病原真菌的系统进化和共线性分析

利用bZIP转录因子典型结构域PF00170搜索互隔交链孢霉(A. alternata)等11种重要植物病原真菌的bZIP转录因子，结果发现可引起棉花枯萎病菌的尖孢镰孢菌(Fusarium oxysporum)的bZIP转录因子数量最多，达到34个；其次为互隔交链孢霉(A. alternata)、禾生炭疽菌(Colletotrichum graminicola)、稻瘟病菌(P. oryzae)，均为15个；亚麻栅锈病菌(Melampsora lini)的数量最少，仅有3个。12种植物病原真菌平均有bZIP转录因子基因13.9个。玉米大斑病菌有14个bZIP转录因子家族成员，排在第5位。

对12种植物病原真菌的157个bZIP转录因子家族成员进行系统进化分析(图5A、5B)，结果发现它们可分为两大类11个群组。第一大类包括群组G1−G5，第二大类包括群组G6−G11。除了G1外，其他群组均有玉米大斑病菌bZIP转录因子，其中StbZIP13位于G2，StbZIP12位于G3，StbZIP11位于G4，StbZIP8、StbZIP9、StbZIP10、StbZIP14位于G5，StbZIP3位于G6，StbZIP6位于G7，StbZIP1、StbZIP2位于G8，StbZIP4位于G9，StbZIP5位于G10，StbZIP7位于G11，从而表明玉米大斑病菌bZIP转录因子家族成员具有更广泛的遗传多样性。另外，在所有群组中，玉米大斑病菌bZIP转录因子均与A. alternata的AabZIP亲缘关系最近，推测具有相似的系统进化规律。

系统进化分析结果表明，StbZIP转录因子与A. alternata亲缘关系最接近，因此利用NCBI获得玉米大斑病菌和A. alternata的基因组信息，利用TBtools One Step MCScanX和Dual Systeny Plot for MCScanX进行StbZIP转录因子基因的共线性分析(图5C)。结果表明，在基因组水平，StbZIP1、StbZIP2、StbZIP3、StbZIP4、StbZIP5、StbZIP8、StbZIP10、StbZIP11、StbZIP12和StbZIP14等10个玉米大斑病菌bZIP转录因子基因与A. alternata存在共线性关系。

2.6 玉米大斑病菌bZIP转录因子家族成员蛋白质互作网络预测

玉米大斑病菌bZIP转录因子家族成员的蛋白质互作网络预测结果显示，StbZIP5与StbZIP1、StbZIP2、StbZIP3、StbZIP11之间存在直接的强互作，StbZIP3与StbZIP2、StbZIP9存在直接的强互作，StbZIP2与StbZIP9、StbZIP7与StbZIP12存在直接的弱互作；StbZIP9可通过位于细胞膜上的类固醇5-α还原酶家族蛋白(steroid 5-alpha reductase family protein, SRD5α) R0KQ73与StbZIP8、StbZIP10产生强互作，StbZIP2和StbZIP3可通过TRAF型锌指蛋白(TRAF-type zinc finger domain containing protein, TRAFD) R0I9X4与StbZIP7产生强互作、与StbZIP12产生弱互作，StbZIP1、StbZIP2、StbZIP3和StbZIP11可通过细胞核内的碱性螺旋环螺旋域蛋白(basic helix-loop-helix protein, BHLH) R0KCG5与StbZIP4产生弱互作，StbZIP6、StbZIP13和StbZIP14未发现直接或间接互作(图6)。

通过功能富集，玉米大斑病菌bZIP转录因子家族参与的生物过程主要有转录调控、超长链脂肪酸生物合成和细胞代谢调控，参与的生物学功能主要有转录因子活性、MAPK活性和杂环化合物结合等，参与的代谢活动主要有沙门氏菌感染、核苷酸结合寡聚化结构域(nucleotide binding oligomerization domain, NOD)样受体信号通路、不饱和脂肪酸的生物合成和内质网内蛋白质加工等(表2)。

2.7 玉米大斑病菌bZIP转录因子在HT-毒素诱导过程中的表达分析

分析玉米大斑病菌bZIP转录因子家族在HT-毒素诱导7、14、21和28 d时的FPKM相对基因表达量(图7)，结果发现14个转录因子家族成员中，StbZIP1、StbZIP5、StbZIP7、StbZIP10、StbZIP11、StbZIP12具有较高的相对基因表达量，其中StbZIP1、StbZIP7、StbZIP10、StbZIP11在HT-毒素诱导过程中均在STK1基因野生型(WT)和敲除突变体(ΔSTK1)间差异显著，STK1基因敲除后，StbZIP1相对基因表达量显著上调(P < 0.05)，StbZIP7极显著上调(P < 0.01)，而StbZIP10和StbZIP11显著下调(P < 0.05)。StbZIP12在HT-毒素诱导过程中WT和ΔSTK1间差异均不显著。

StbZIP5在HT-毒素诱导7 d和14 d时，WT和ΔSTK1间差异不显著，但HT-毒素诱导21 d和28 d时，相对基因表达量却极显著上调(P < 0.01)，从而表明StbZIP5具有与其他bZIP转录因子成员显著不同的基因表达规律。另外，由于StbZIP5在14个转录因子家族成员中具有最高的相对基因表达量，因此作为玉米大斑病菌关键bZIP转录因子进行后续研究。

2.8 玉米大斑病菌StbZIP5的RT-qPCR验证及HT-毒素生物学活性测定

HT-毒素的生物学活性测定结果表明，CK1和CK2均无病斑产生；HT-毒素诱导第7天和第14天时WT和ΔSTK1均未出现明显病斑；WT在第21天时开始出现灰色病斑，第28天时则形成典型的褐色病斑；而ΔSTK1与CK表现基本相同，未出现典型的侵染性病斑(图8A)，说明WT的致病活性非常高，而ΔSTK1几乎完全丧失了致病活性。在诱导21 d后，HT-毒素的生物学活性显著增强，通过比较病斑面积，第28天的HT-毒素生物学活性约为第21天的3.00倍。

StbZIP5的RT-qPCR分析结果与RNA-seq转录组基本一致(图8B、8C)。HT-毒素诱导第21天和第28天时，StbZIP5在ΔSTK1的相对基因表达量显著高于WT，均达到极显著差异。

2.9 与StbZIP5显著相关的基因表达信息挖掘

利用batchCorrelation.r软件包计算StbZIP5与HT-毒素诱导转录组数据库中其他基因的Pearson相关系数，分别筛选出显著正相关和显著负相关的10个基因(表3、表4)。

与StbZIP5显著正相关的表达基因有细胞周期蛋白B及相关激酶激活蛋白、上游转录因子L-myc-2、核糖核苷二磷酸还原酶、二羧酸氨基酸通透酶、隐球菌甘露糖基转移酶、真菌单端孢霉烯族毒素外排泵TRI12、谷氨酰胺tRNA合成酶、多药耐药相关蛋白/米托蒽醌耐药蛋白、微小染色体维持蛋白MCM2和多梳增强蛋白，主要与细胞分裂、DNA复制、氨基酸转运、蛋白质合成和单端孢霉烯族毒素分泌等有关。

与StbZIP5显著负相关的表达基因有黄素氧化还原酶/12氧代植物二烯酸还原酶、醇脱氢酶Ⅲ、乙醛酸/羟基丙酮酸还原酶、6-磷酸葡萄糖酸脱氢酶、锌结合氧化还原酶、纤维素酶、γ-氨基丁酸渗透酶、葡萄糖-甲醇-胆碱氧化还原酶、泛素融合降解蛋白UFD1和货物运输蛋白ERV29，主要与茉莉酸合成、关键代谢物转化、氧化磷酸戊糖途径、γ-氨基丁酸转运、蛋白质降解和细胞分泌有关。

3 讨论与结论

收起

bZIP是最具多样性的转录因子家族之一，在许多生物中都发现了bZIP转录因子家族。植物中bZIP转录因子的数量最多，拟南芥(Arabidopsis thaliana)有75个bZIP基因^[23]，玉米(Zea mays) 125个^[24]，苹果(Malus domestica) 114个^[25]，小麦(Triticum aestivum) 227个^[26]，板栗(Castanea mollissima Blume) 59个^[27]。动物界的bZIP相对较少，智人(Homo sapiens)中有56个^[28]，黑腹果蝇(Drosophila melanogaster)有27个^[29]，秀丽隐杆线虫(Caenorhabditis elegans) 31个^[30]。真菌中的bZIP基因数量差距较大，例如Luo等^[31]从23种青霉属(Penicillium)真菌中发现了454个bZIP基因，平均每种青霉有19.7个bZIP基因，其中拜赖青霉(Penicillium arizonense) bZIP基因最多，有28个；斜卧青霉(Penicillium decumbens)的bZIP基因最少，仅有12个，是拜赖青霉bZIP基因数的42.9%。本研究对12个重要植物病原真菌进行bZIP基因挖掘，发现平均有13.9个bZIP基因，但尖孢镰刀菌(Fusarium oxysporum)的bZIP基因多达34个，而亚麻栅锈病菌(M. lini)仅发现3个bZIP基因。因此，植物病原真菌的bZIP基因具有更广泛的遗传多样性，这可能与病菌独特的生理功能和适应机制有关。

细胞定位分析预测结果表明，玉米大斑病菌StbZIP家族成员均定位于细胞核，主要是由于StbZIPs蛋白存在核信号肽。StbZIP家族成员均包含一个高度保守的基本基序Motif 1和至少一种bZIP结构域，但不同家族成员的Motif结构组成及结构域种类存在显著区别，具有1、2和3个Motif的StbZIP家族成员数量分别为5、6和3个，而具有1、2和4种结构域的StbZIP家族成员数量分别为11、2和1个。根据结构域类型可预测StbZIP家族成员的功能。例如bZIP_GCN4结构域与氨基酸生物合成有关^[32]，bZIP_ATF2与恶性肿瘤发生有关^[33]，Aft1和PAP1结构域参与减数分裂重组和渗透胁迫调节^[34]，bZIP_YAP在细胞增殖、迁移和分化中起重要作用^[35]，bZIP_HAC1-like参与未折叠蛋白响应途径^[36]，而Smc超家族具有维持染色体蛋白的作用^[37]。多数StbZIP家族成员仅具有一种结构域，推测StbZIP家族成员在进化过程中形成了较专一的功能特点，在不同条件下完成不同的生理功能。顺式作用元件分析结果也表明，玉米大斑病菌的14个StbZIP家族成员具有25种660个顺式作用元件，广泛参与非生物因素胁迫反应、激素诱导反应、细胞周期调控，说明StbZIP家族成员具有广泛的功能独立性。

Dean等^[22]统计了全球最重要的10种植物病原真菌，考虑到互隔交链孢霉(A. alternata)在植物病害研究中的重要性，本文对包括玉米大斑病菌在内的12种植物病原真菌的bZIP家族成员进行了系统进化分析，结果发现StbZIPs具有更广泛的遗传多样性，并且与A. alternata亲缘关系最近，有10个StbZIP基因与A. alternata存在共线性。

蛋白质互作分析结果发现，玉米大斑病菌bZIP转录因子家族成员之间存在3条互作途径(图9)：StbZIP5→StbZIP2/StbZIP3→TRAFD→ StbZIP7/StbZIP12 (Pathway 1)、StbZIP5→StbZIP2/ StbZIP3→StbZIP9→SRD5α→StbZIP8/StbZIP10 (Pathway 2)和StbZIP5→StbZIP1/StbZIP2/ StbZIP3/ StbZIP11→BHLH→StbZIP4 (Pathway 3)。由于TRAFD和BHLH均具有转录因子活性，因此Pathway 1和Pathway 3主要参与转录调控，而SRD5α与类固醇合成有关，因此Pathway 2主要参与超长链脂肪酸生物合成，与StbZIPs互作网络的功能富集结果相符(表2)。

从图9可以看出，StbZIP5在StbZIPs互作网络中处于关键地位，并且StbZIP5在HT-毒素诱导过程中表达量最高，是StbZIP7的6.5倍，StbZIP1的12.9倍，因此StbZIP5在HT-毒素诱导过程中也处于重要的地位。综合分析StbZIPs在HT-毒素诱导过程中的表达规律，在Pathway 1中，StbZIP5和StbZIP7均为显著上调，因此它们在HT-毒素诱导过程中可能以正协同方式进行转录调控；在Pathway 2中StbZIP5显著上调，而StbZIP10显著下调，因此它们可能负协同调控HT-毒素诱导过程中的超长链脂肪酸生物合成；在Pathway 3中StbZIP5和StbZIP1显著上调，而StbZIP11显著下调，因此它们可能负协同作用于HT-毒素诱导过程中的转录调控。

分析HT-毒素诱导过程中与StbZIP5显著相关的表达基因，发现StbZIP5与真菌单端孢霉烯族毒素外排泵TRI12显著正相关。单端孢霉烯族毒素是由镰刀菌属等真菌产生的倍半萜烯类真菌毒素，其A族代表T-2毒素是毒性最强的真菌毒素，B族代表呕吐毒素(deoxynivalenol, DON)是污染最广的真菌毒素。TRI12在单端孢霉烯族毒素合成、分泌和耐受方面具有重要作用^[38-39]。与StbZIP5显著负相关的表达基因多与关键代谢物的合成、转化、运输及分泌有关，该结果与StbZIPs互作Pathway 2的功能及表达分析相符，从而表明StbZIP5在HT-毒素诱导过程中参与了广泛的代谢调控作用。

基金

收起

国家自然科学基金(22078171)
中央引导地方科技发展资金(246Z3610G)
中央引导地方科技发展资金(236Z6507G)
唐山师范学院科学研究基金(2024PT06)

参考文献

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文献

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参考文献引证文献

排序方式：

[1]

STOLZ ML, McCORMICK C.The bZIP proteins of oncogenic viruses[J].Viruses,2020,12(7):757.

https://doi.org/10.3390/v12070757

[2]

GUO ZL, DZINYELA R, YANG LM, HWARARI D.bZIP transcription factors: structure, modification, abiotic stress responses and application in plant improvement[J].Plants,2024,13(15):2058.

https://doi.org/10.3390/plants13152058

[3]

GAI YP, LI L, LIU B, MA HJ, CHEN YN, ZHENG F, SUN XP, WANG MS, JIAO C, LI HY.Distinct and essential roles of bZIP transcription factors in the stress response and pathogenesis in Alternaria alternata[J].Microbiological Research,2022,256:126915.

https://doi.org/10.1016/j.micres.2021.126915

[4]

YIN WB, REINKE AW, SZILÁGYI M, EMRI T, CHIANG YM, KEATING AE, PÓCSI I, WANG CCC, KELLER NP. bZIP transcription factors affecting secondary metabolism, sexual development and stress responses in Aspergillus nidulans Microbiology 2013 159 Pt 1 77-88.

[5]

XIAO P, SHIN KS, WANG TH, YU JH.Aspergillus fumigatus flbB encodes two basic leucine zipper domain (bZIP) proteins required for proper asexual development and gliotoxin production[J].Eukaryotic Cell,2010,9(11):1711-1723.

https://doi.org/10.1128/EC.00198-10

[6]

LEI YF, LIU GD, YAO GS, LI ZH, QIN YQ, QU YB.A novel bZIP transcription factor ClrC positively regulates multiple stress responses, conidiation and cellulase expression in Penicillium oxalicum[J].Research in Microbiology,2016,167(5):424-435.

https://doi.org/10.1016/j.resmic.2016.03.001

[7]

GUO M, CHEN Y, DU Y, DONG YH, GUO W, ZHAI S, ZHANG HF, DONG SM, ZHANG ZG, WANG YC, WANG P, ZHENG XB.The bZIP transcription factor MoAP1 mediates the oxidative stress response and is critical for pathogenicity of the rice blast fungus Magnaporthe oryzae[J].PLoS Pathogens,2011,7(2):e1001302.

https://doi.org/10.1371/journal.ppat.1001302

[8]

ZHAO KH, LIU LM, HUANG SW.Genome-wide identification and functional analysis of the bZIP transcription factor family in rice bakanae disease pathogen, Fusarium fujikuroi[J].International Journal of Molecular Sciences,2022,23(12):6658.

https://doi.org/10.3390/ijms23126658

[9]

DONG JG, FAN YS, GUI XM, AN XL, MA JF, DONG ZP.Geographic distribution and genetic analysis of physiological races of Setosphaeria turcica in Northern China[J].American Journal of Agricultural and Biological Sciences,2008,3(1):389-398.

https://doi.org/10.3844/ajabssp.2008.389.398

[10]

ZHANG LH, DONG JG, WANG CH, LI ZP.Purification and structural analysis of a selective toxin fraction produced by the plant pathogen Setosphaeria turcica[J].Agricultural Sciences in China,2007,6(4):452-457.

https://doi.org/10.1016/S1671-2927(07)60069-8

[11]

WATHANEEYAWECH S, SIRITHUNYA P, SMITAMANA P.Study of the host range of northern corn leaf blight disease and effect of Exserohilum turcicum toxin on sweet corn[J].Journal of Agricultural Technology,2015,11(4):953-963.

[12]

范永山, 谷守芹, 董金皋, 董娜.MAPK途径对玉米大斑病菌HT-毒素产生和生物学活性的调控作用[J].中国农业科学,2008,41(1):86-92.

https://doi.org/10.3864/j.issn.0578-1752.2008.01.011

FAN YS, GU SQ, DONG JG, DONG N.Regulation of MAPK signal pathway on the production and biological activity of HT-toxin in Setosphaeria turcica[J].Scientia Agricultura Sinica,2008,41(1):86-92 (in Chinese).

https://doi.org/10.3864/j.issn.0578-1752.2008.01.011

[13]

GONG XD, FENG SZ, ZHAO J, TANG C, TIAN L, FAN YS, CAO ZY, HAO ZM, JIA H, ZANG JP, ZHANG YF, HAN JM, GU SQ, DONG JG.StPBS2, a MAPK kinase gene, is involved in determining hyphal morphology, cell wall development, hypertonic stress reaction as well as the production of secondary metabolites in Northern Corn Leaf Blight pathogen Setosphaeria turcica[J].Microbiological Research,2017,201:30-38.

https://doi.org/10.1016/j.micres.2017.04.009

[14]

LI P, GONG XD, JIA H, FAN YS, ZHANG YF, CAO ZY, HAO ZM, HAN JM, GU SQ, DONG JG.MAP kinase gene STK1 is required for hyphal, conidial, and appressorial development, toxin biosynthesis, pathogenicity, and hypertonic stress response in the plant pathogenic fungus Setosphaeria turcica[J].Journal of Integrative Agriculture,2016,15(12):2786-2794.

https://doi.org/10.1016/S2095-3119(16)61472-7

[15]

LI P, GU SQ, SHEN S, DONG JG, WU M, WANG MJ, YANG Y, ZHANG CZ, FAN YS, HAN JM.STK1, a MAP kinase gene from Setosphaeria turcica, confers preferable tolerance to sodium salt stress[J].African Journal of Microbiology Research,2013,6(40):6830-6837.

https://doi.org/10.5897/AJMR11.1467

[16]

张淑红, 高凤菊, 武秋颖, 张运峰, 范永山.玉米大斑病菌HST生物合成基因簇的结构和表达分析[J].西北农林科技大学学报(自然科学版),2022,50(7):84-91.

ZHANG SH, GAO FJ, WU QY, ZHANG YF, FAN YS.Structure and expression analysis of HST synthetic gene Cluster 397.3 in Setosphaeria turcica[J].Journal of Northwest A & F University (Natural Science Edition),2022,50(7):84-91 (in Chinese).

[17]

张淑红, 张运峰, 范永山.STK1基因对山梨醇高渗胁迫下玉米大斑病菌菌丝生长和发育的调控[J].西北农林科技大学学报(自然科学版),2018,46(7):80-86.

ZHANG SH, ZHANG YF, FAN YS.Regulation of mycelium growth and development of Setosphaeria turcica by STK1 gene under sorbitol hypertonic stress[J].Journal of Northwest A & F University (Natural Science Edition),2018,46(7):80-86 (in Chinese).

[18]

张运峰, 张淑红, 武秋颖, 范永山.STK1对玉米大斑病菌附着胞发育过程中糖原和脂肪积累的影响[J].中国农业科学,2017,50(15):2928-2935.

https://doi.org/10.3864/j.issn.0578-1752.2017.15.007

ZHANG YF, ZHANG SH, WU QY, FAN YS.Effects of STK1 on glycogen and lipid accumulation during the appressorium development of Setosphaeria turcica[J].Scientia Agricultura Sinica,2017,50(15):2928-2935 (in Chinese).

https://doi.org/10.3864/j.issn.0578-1752.2017.15.007

[19]

OHM RA, FEAU N, HENRISSAT B, SCHOCH CL, HORWITZ BA, BARRY KW, CONDON BJ, COPELAND AC, DHILLON B, GLASER F, HESSE CN, KOSTI I, LaBUTTI K, LINDQUIST EA, LUCAS S, SALAMOV AA, BRADSHAW RE, CIUFFETTI L, HAMELIN RC, KEMA GHJ, et al.Diverse lifestyles and strategies of plant pathogenesis encoded in the genomes of eighteen Dothideomycetes fungi[J].PLoS Pathogens,2012,8(12):e1003037.

https://doi.org/10.1371/journal.ppat.1003037

[20]

CONDON BJ, LENG YQ, WU DL, BUSHLEY KE, OHM RA, OTILLAR R, MARTIN J, SCHACKWITZ W, GRIMWOOD J, MohdZAINUDIN N, XUE CS, WANG R, MANNING VA, DHILLON B, TU ZJ, STEFFENSON BJ, SALAMOV A, SUN H, LOWRY S, LaBUTTI K, et al.Comparative genome structure, secondary metabolite, and effector coding capacity across Cochliobolus pathogens[J].PLoS Genetics,2013,9(1):e1003233.

https://doi.org/10.1371/journal.pgen.1003233

[21]

CHEN CJ, CHEN H, ZHANG Y, THOMAS HR, FRANK MH, HE YH, XIA R.TBtools: an integrative toolkit developed for interactive analyses of big biological data[J].Molecular Plant,2020,13(8):1194-1202.

https://doi.org/10.1016/j.molp.2020.06.009

[22]

DEAN R, van KAN JAL, PRETORIUS ZA, HAMMOND-KOSACK KE, Di PIETRO A, SPANU PD, RUDD JJ, DICKMAN M, KAHMANN R, ELLIS J, FOSTER GD.The Top 10 fungal pathogens in molecular plant pathology[J].Molecular Plant Pathology,2012,13(4):414-430.

https://doi.org/10.1111/j.1364-3703.2011.00783.x

[23]

DRÖGE-LASER W, SNOEK BL, SNEL B, WEISTE C.The Arabidopsis bZIP transcription factor family: an update[J].Current Opinion in Plant Biology,2018,45:36-49.

https://doi.org/10.1016/j.pbi.2018.05.001

[24]

WEI KF, CHEN J, WANG YM, CHEN YH, CHEN SX, LIN YN, PAN S, ZHONG XJ, XIE DX.Genome-wide analysis of bZIP-encoding genes in maize[J].DNA Research,2012,19(6):463-476.

https://doi.org/10.1093/dnares/dss026

[25]

LI YY, MENG D, LI MJ, CHENG LL.Genome-wide identification and expression analysis of the bZIP gene family in apple (Malus domestica)[J].Tree Genetics & Genomes,2016,12(4):82.

[26]

LIANG Y, XIA JQ, JIANG YS, BAO YZ, CHEN HC, WANG DJ, ZHANG D, YU J, CANG J.Genome-wide identification and analysis of bZIP gene family and resistance of TaABI5 (TabZIP96) under freezing stress in wheat (Triticum aestivum)[J].International Journal of Molecular Sciences,2022,23(4):2351.

https://doi.org/10.3390/ijms23042351

[27]

ZHANG PL, LIU J, JIA N, WANG M, LU Y, WANG DS, ZHANG JZ, ZHANG HE, WANG X.Genome-wide identification and characterization of the bZIP gene family and their function in starch accumulation in Chinese chestnut (Castanea mollissima Blume)[J].Frontiers in Plant Science,2023,14:1166717.

https://doi.org/10.3389/fpls.2023.1166717

[28]

RYU T, JUNG J, LEE S, NAM HJ, HONG SW, YOO JW, LEE DK, LEE D.bZIPDB: a database of regulatory information for human bZIP transcription factors[J].BMC Genomics,2007,8:136.

https://doi.org/10.1186/1471-2164-8-136

[29]

FASSLER J, LANDSMAN D, ACHARYA A, MOLL JR, BONOVICH M, VINSON C.B-ZIP proteins encoded by the Drosophila genome: evaluation of potential dimerization partners[J].Genome Research,2002,12(8):1190-1200.

https://doi.org/10.1101/gr.67902

[30]

ZHENG ZF, AIHEMAITI Y, LIU JQ, AFRIDI MI, YANG SM, ZHANG XM, XU YF, CHEN CH, TU HJ.The bZIP transcription factor ZIP-11 is required for the innate immune regulation in Caenorhabditis elegans[J].Frontiers in Immunology,2021,12:744454.

https://doi.org/10.3389/fimmu.2021.744454

[31]

LUO XJ, ZHAN XR, RUAN RX, XI Y, SHEN CJ, WANG HZ, WANG MS.Genome-wide identification of the Penicillium digitatum bZIP gene family and the roles of one key member, PdatfA[J].Research in Microbiology,2022,173(8):103970.

https://doi.org/10.1016/j.resmic.2022.103970

[32]

MARINER BL, FELKER DP, CANTERGIANI RJ, PETERSON J, McCORMICK MA.Multiomics of GCN4-dependent replicative lifespan extension models reveals Gcn4 as a regulator of protein turnover in yeast[J].International Journal of Molecular Sciences,2023,24(22):16163.

https://doi.org/10.3390/ijms242216163

[33]

ZHANG L, ZENG SG, YU ZZ, ZHANG GX, XIONG ZF, XIE FY, YOU ZY.Overexpression of activating transcription factor-2 (ATF-2) activates Wnt/Ca²⁺ signaling pathways and promotes proliferation and invasion in non-small-cell lung cancer[J].Disease Markers,2022,2022:5772089.

[34]

LI LT, BERTRAM S, KAPLAN J, JIA X, WARD DM.The mitochondrial iron exporter genes MMT1 and MMT2 in yeast are transcriptionally regulated by Aft1 and Yap1[J].The Journal of Biological Chemistry,2020,295(6):1716-1726.

https://doi.org/10.1074/jbc.RA119.011154

[35]

RODRIGUES-POUSADA C, DEVAUX F, CAETANO SM, PIMENTEL C, Da SILVA S, CORDEIRO AC, AMARAL C.Yeast AP-1 like transcription factors (Yap) and stress response: a current overview[J].Microbial Cell,2019,6(6):267-285.

https://doi.org/10.15698/mic2019.06.679

[36]

FORDYCE PM, PINCUS D, KIMMIG P, NELSON CS, EL-SAMAD H, WALTER P, DeRISI JL.Basic leucine zipper transcription factor Hac1 binds DNA in two distinct modes as revealed by microfluidic analyses[J].Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America,2012,109(45):E3084-E3093.

[37]

MATITYAHU A, SHWARTZ M, ONN I.Identifying functional domains in subunits of structural maintenance of chromosomes (SMC) complexes by transposon mutagenesis screen in yeast[J].Methods in Molecular Biology,2019,2004:63-78.

[38]

蒋翊宸, 刘馨, 方欣, 冯建茹, 李露, 徐剑宏, 史建荣.单端孢霉烯族毒素的产生及分子调控机制[J].菌物学报,2020,39(3):521-538.

JIANG YC, LIU X, FANG X, FENG JR, LI L, XU JH, SHI JR.Recent advances on trichothece mycotoxins: their biosynthesis and regulation[J].Mycosystema,2020,39(3):521-538 (in Chinese).

[39]

ALEXANDER NJ, McCORMICK SP, HOHN TM.TRI12, a trichothecene efflux pump from Fusarium sporotrichioides: gene isolation and expression in yeast[J].Molecular & General Genetics,1999,261(6):977-984.

2025年第65卷第1期

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doi: 10.13343/j.cnki.wsxb.20240474

接收时间：2024-07-30
首发时间：2026-03-21
出版时间：2025-01-04

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收稿日期：2024-07-30
录用日期：2024-09-29

基金

National Natural Science Foundation of China(22078171)

国家自然科学基金(22078171)

Central Guiding Local Science and Technology Development Fund(246Z3610G)

中央引导地方科技发展资金(246Z3610G)

Central Guiding Local Science and Technology Development Fund(236Z6507G)

中央引导地方科技发展资金(236Z6507G)

Research Funding of Tangshan Normal University(2024PT06)

唐山师范学院科学研究基金(2024PT06)

作者信息

1 唐山师范学院生命科学系, 河北省植物生物技术研究与应用重点实验室, 唐山市农业病原真菌与毒素重点实验室, 河北唐山 063000

2 河北农业大学生命科学学院, 河北省农业微生物生物信息利用技术创新中心, 河北保定 071000

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2种不同金属材料的力学参数

科 Family	属数 Number of genus	种数 Number of species	占总种数比例 Percentage of total species (%)	属 Genus	种数 Number of species	占总种数比例 Percentage of total species (%)
鹅膏菌科Amanitaceae	2	11	5.26	鹅膏菌属 Amanita	10	4.78
小菇科 Mycenaceae	2	12	5.74	丝盖伞属 Inocybe	5	2.39
多孔菌科 Polyporaceae	8	14	6.70	蜡蘑属 Laccaria	5	2.39
红菇科 Russulaceae	3	23	11.00	小皮伞属 Marasmius	6	2.87
				小菇属 Mycena	11	5.26
				光柄菇属 Pluteus	5	2.39
				红菇属 Russula	17	8.13
				栓菌属 Trametes	5	2.39

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TxT

Gene name	Number of amino acids	Molecular weight (kDa)	Hydropathicity	Instability index	Isoelectric point	Subcellular location
StbZIP1	376	40.97	−0.636	67.89	4.98	Nuclear
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Gene name

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Molecular weight (kDa)

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−0.636

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