植物学报

植物SWEET基因参与逆境胁迫响应及其调控机制

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王鸿梅 , 袁蔚 , 薛芳 , 张召聪 , 刘坤 , 陈四龙 ^*

植物学报 | 专题论坛 2025,60(4): 640-655

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植物学报 |专题论坛 2025 , 60 (4) : 640 -655

植物SWEET基因参与逆境胁迫响应及其调控机制

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王鸿梅, 袁蔚, 薛芳, 张召聪, 刘坤, 陈四龙^*

作者信息

河北科技大学食品与生物学院, 石家庄 050018

通讯作者:

*陈四龙, 河北科技大学食品与生物学院研究员, 硕士生导师, 《中国油料作物学报》和Oil Crop Science期刊编委。主要从事花生等作物的分子育种、种质资源创新与评价、重要性状形成及调控机理研究。先后主持国家自然科学基金、河北省自然科学基金、河北省重点研发计划、河北省应用基础研究计划重点基础研究和河北省高层次人才资助项目等11项。发表学术论文40余篇, 其中SCI论文11篇, EI论文2篇。授权国家发明专利3项。参与制定地方标准和行业标准4项。获登记作物新品种3个。获省部级科技奖励一等奖5项、二等奖2项。E-mail: CHSL99@163.com

The Functions of Plant SWEET Transporters and Their Regulatory Mechanisms in Stress Responses

Hongmei Wang, Wei Yuan, Fang Xue, Zhaocong Zhang, Kun Liu, Silong Chen

Affiliations

College of Food Science and Biology, Hebei University of Science and Technology, Shijiazhuang 050018, China

Corresponding Author:

*E-mail: CHSL99@163.com

出版时间: 2025-07-10 doi: 10.11983/CBB24158

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摘要

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SWEETs是一类新发现的双向糖转运蛋白, 其家族成员在各种生物体中广泛存在。在植物中, 不同进化分支的SWEETs成员对转运已糖(葡萄糖、果糖和半乳糖)和蔗糖具有特异性, 通过特定的糖信号转导对生长发育和生理过程产生影响。该文重点综述了SWEETs转运蛋白响应生物和非生物胁迫的功能, 系统总结了SWEETs在转录水平、蛋白翻译后水平以及多种信号转导途径中响应环境胁迫的调控机制, 旨在为揭示SWEET转运蛋白的复杂生物学功能及其作用机制提供新的视角, 为未来植物抗逆研究和高产抗病作物分子育种提供有价值的参考。

关键词

糖转运 / SWEET / 胁迫响应 / 调控机制

Abstract

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SWEETs are a recently discovered family of bidirectional sugar transporters that are widely present in all organisms. Their high substrate specificity for hexoses (such as glucose, fructose and galactose) and sucrose in different clades underlines their significance in regulating sugar signaling during various developmental and physiological processes in plants. This review primarily focuses on how SWEETs precisely respond to various biotic and abiotic stresses. We summarized systematically the regulatory mechanisms of SWEETs in response to environmental stresses at both the transcriptional level and the post-translational level and in multiple signal transduction pathways. This review aims to provide a novel perspective and deeper understanding of the complex biological functions and regulating mechanisms of SWEET transporters, and provides valuable information for future research on plant stress resistance and molecular breeding crops with high yield and disease resistance.

Key words

sugar transport / SWEET / stress response / regulating mechanism

引用本文

王鸿梅, 袁蔚, 薛芳, 张召聪, 刘坤, 陈四龙. 植物SWEET基因参与逆境胁迫响应及其调控机制. 植物学报, 2025 , 60 (4) : 640 -655 . DOI: 10.11983/CBB24158

Hongmei Wang, Wei Yuan, Fang Xue, Zhaocong Zhang, Kun Liu, Silong Chen. The Functions of Plant SWEET Transporters and Their Regulatory Mechanisms in Stress Responses[J]. Chinese Bulletin of Botany, 2025 , 60 (4) : 640 -655 . DOI: 10.11983/CBB24158

正文

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糖作为高等植物光合作用的产物, 不仅是生命活动所需能量的提供者, 也是重要的结构成分。植物受到环境胁迫时, 糖作为渗透调节物质, 成为细胞信号通路的一部分, 与其它细胞机制相互作用, 共同构成精细而复杂的调控网络。在植物中, 糖信号是反映体内生理状态和外界环境条件的核心信号系统(Li et al., 2014; Singh et al., 2023)。糖在植物体内从源到库以及在细胞器内的差异分布是糖信号转导的基础, 并受到高度调控。此外, 在极端温度、盐、营养匮乏和干旱等非生物胁迫以及病原菌侵染等生物胁迫条件下, 糖的分布和信号转导会出现明显变化。目前, 虽然植物糖代谢途径及其生化反应过程已较为清楚, 但是关于糖在植物各器官的分配及其调控机制尚不明确(Salvi et al., 2022)。

作为高等植物光合产物运输的主要形式, 蔗糖在叶肉细胞中合成, 主要通过韧皮部装载并经长距离运输实现从源到库的流动。大量研究表明, 位于质膜和细胞器膜上的各种糖转运蛋白在糖的转移和分配中起重要作用。其中, 糖转运蛋白SWEET (sugars will eventually be exported transporter)是蔗糖韧皮部质外体运输中控制首次跨膜转运的关键蛋白, 介导蔗糖顺浓度梯度外排进入质外体(Chen et al., 2010)。

SWEET蛋白是一类有2个MtN3/saliva跨膜保守结构域、不依赖能量、具有内流与外排(influx and efflux)活性的双向糖转运蛋白(Chen et al., 2010)。20多年来, 对植物SWEET蛋白的研究取得了重要进展。研究表明, SWEET在植物中普遍存在, 转运的糖类并非都是蔗糖, 还运输葡萄糖、果糖、半乳糖以及赤霉素(gibberellin, GA)等(Kanno et al., 2016; Morii et al., 2020; Wang et al., 2022), 其广泛参与单糖或二糖的双向跨膜转运(Zheng et al., 2023)。不同物种中SWEET家族成员对转运的糖具有底物选择性, 加之不同SWEET基因的时空表达模式各异, 暗示其在植物中发挥多种重要生理作用。值得注意的是, SWEET受到精确调节, 参与植物逆境胁迫响应及植物与病原菌互作等过程, 通过最大限度保持细胞内的糖稳态维持细胞正常功能。目前, SWEET应用于作物改良并取得显著进展, 利用多基因协同调控及基因编辑技术可有效提升作物的产量和抗性(Oliva et al., 2019)。

本文综述了SWEET基因在植物非生物胁迫响应及其与病原菌互作中的功能和调控机理研究进展, 为深入揭示植物SWEET的生物学功能并应用于抗性育种奠定了理论基础。

1 SWEET蛋白的结构与进化

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植物SWEET蛋白含有7个跨膜α-螺旋结构域(α-helical transmembrane domain, TM), 位于蛋白N端(细胞质外侧)和C端(细胞质内侧)的2个3次跨膜螺旋(TM1-3和TM5-7)分别构成相对保守的MtN3/saliva结构域, 称为三螺旋束(triple-helix bundle, THB)。2个THBs (THB1和THB2)之间由保守性较低的第4个TM链接在一起, 构成“3-1-3”形式的对称跨膜结构(图1) (Bermejo et al., 2011)。

花生(Arachis hypogaea) AhSWEET12与AtSWEET13蛋白的跨膜结构非常相似, 在底物识别和结合的保守位点分布上也极为一致。不同物种的SWEET蛋白结构高度保守。已发现AtSWEET13有10个氨基酸残基在糖底物识别与结合中发挥关键作用, 包括位于TM1的Ser20 (Ser20^TM1)、Leu23^TM1、Asn54^TM2、Trp58^TM2、Asn76^TM3、Ser142^TM5、Met145^TM5、Asn176^TM6、Trp180^TM6和Asn196^TM7(Han et al., 2017)。这些位点中有5个在AhSWEET12与AtSWEET13之间存在差异(图1), 推测这是2个SWEET蛋白对糖底物选择具有差异的原因(王鸿梅, 2024)。AhSWEET12蛋白三级结构模拟结果显示, AtSWEET13 (5xpd.1)是最优的同源建模模板(Han et al., 2017), AhSWEET12也具有典型的7次跨膜结构域(图2)。

在系统发育上, 众多物种SWEET进化分析显示, 植物SWEET可明显分为4个进化分支(亚家族), 即分支I、II、III和IV。利用拟南芥(Arabidopsis thaliana)、花生和大豆(Glycine max)的SWEET蛋白构建系统发育树, 发现不同物种之间SWEET亚家族的成员数量众多, 且在4个分支的分布存在较大差异(图3)。不同SWEET亚家族对转运单糖或二糖具有选择偏好性, 分支I和分支II的SWEET专门转运己糖; 分支III的SWEET主要负责转运蔗糖, 但也表现出葡萄糖以及赤霉素的运输活性(Kanno et al., 2016); 分支IV的SWEET则倾向于运输果糖(Chardon et al., 2013; Eom et al., 2015; Ji et al., 2022)。这种转运底物的特异性通常与序列相似性一致。例如, 菠萝(Ananas comosus)的分支II亚家族糖转运蛋白AcSWEET10与AtSWEET8具有相似的蛋白结构和转运葡萄糖的保守功能(Fakher et al., 2023); 同属于分支III的大豆GmSWEET15与AtSWEET13均对蔗糖表现出特异的亲和力(Wang et al., 2019)。

经典的分子动力学模拟实验证实, 不同SWEET亚家族转运蛋白对底物选择的特异性取决于蛋白-底物结合基序。AtSWEET13中Trp58-Trp180含有与糖特异结合的疏水“口袋”(hydrophobic binding pocket), 附近的氨基酸残基有2种类型: 特异性转运二糖的SWEET蛋白具有Val23、Ser54、Val145和Ser176所构成的VSVS基序; 专门运输单糖的SWEET在相同位点则为Leu23、Asn54、Met145和Asn176, 形成LNMN基序。因此, VSVS/LNMN氨基酸残基可充当糖底物选择过滤器, 作为区分不同糖转运偏好性SWEET亚家族蛋白间功能差异的识别序列(Weigle and Shukla, 2024)。

2 SWEET参与植物与环境互作

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在逆境下, 植物对自身细胞、组织之间的糖运输进行调控, 使体内糖浓度显著增高, 而高水平的可溶性糖不仅影响植物的发育和产量, 而且可作为渗透保护剂维持细胞膜结构的完整性, 以提高植物对非生物和生物胁迫的耐受性, 包括干旱、高盐、低温、高温和病菌侵染等。目前, 大量研究表明, 胁迫诱导SWEET基因表达上调, 并通过其调节糖稳态, 增强植物在逆境下的恢复能力(Gautam et al., 2022)。

2.1 SWEET参与植物对非生物胁迫的响应

干旱胁迫诱导SWEET蛋白加速糖转运。中度干旱时, 拟南芥叶片和根系中AtSWEET11/12表达上调, 促进蔗糖从叶片装载和向根部卸载(Durand et al., 2016), 该过程受AtSWEET11/12蛋白磷酸化激活作用主导(Chen et al., 2022)。干旱胁迫诱导AtSWEET17表达上调, 促进根细胞输出果糖(Valifard et al., 2021), 增强花序分枝中髓液泡内的糖动员(Valifard et al., 2024), 促进侧芽(枝)形成和新生花序生长, 确保植物在干旱条件下能高效繁殖(Valifard et al., 2021)。大豆种子中GmSWEET12/21受干旱诱导上调表达, 促进糖向种子运输; 但是长期干旱导致其表达下调, 使种子灌浆不足, 造成减产(Du et al., 2020)。

盐胁迫下蔗糖能降低胞内渗透压, 保护蛋白质和细胞结构免受损伤。AtSWEET1/3/14/15和OsSWEET1b/7c/15均能被盐胁迫诱导上调表达(Gautam et al., 2022)。其中, AtSWEET15过表达植株的叶片衰老加速, 根系生长受抑制, 细胞活力降低, 表现出对盐胁迫超敏反应(Seo et al., 2011; Zhao et al., 2019)。类似地, 分别在拟南芥和西瓜(Citrullus lanatus)中异位过表达麻疯树(Jatropha carcas) JcSWEET16和黄花菜(Hemerocallis citrina) HcSWEET4a/5均提高了转基因植株的耐盐性(Wu et al., 2022b; Cao et al., 2024)。

与盐胁迫类似, 受到低温胁迫时植物倾向于在液泡中积累更多的糖。研究表明, 植物受到冷胁迫时, SWEET通过调节可溶性糖的运输和分配增加体内可溶性糖的含量, 以维持渗透平衡(Maruyama et al., 2009), 进而增强对低温胁迫的耐受性。组成型过表达AtSWEET16增强了转基因植株的抗冻性, 主要是AtSWEET16增加了液泡中蔗糖和葡萄糖卸载量所致(Wu et al., 2022b; Cao et al., 2024)。茶树(Camellia sinensis) CsiSWEET16过表达能够恢复拟南芥atsweet16-1缺失突变体的表型(Wang et al., 2018; Jiang et al., 2021)。然而, 在甘蓝(Brassica oleracea)中检测到冷胁迫诱导BoSWEET11/12b/16a/17表达下调, 推测这有利于减少胞质中蔗糖的输出, 同时使液泡中果糖的输出减少, 通过保持胞质内的糖稳态来增强植物的抗寒性(Zhang et al., 2019)。其它研究也相继证实SWEET响应冷胁迫存在表达差异, 表明其介导冷胁迫诱导的糖信号反应, 在提高植物耐冷性中发挥不同作用(Guo et al., 2014)。

在热激胁迫下, 可溶性糖从源叶到库器官的输出速率明显下降(Suwa et al., 2010)。然而, 不同SWEET家族成员在转录水平上对热胁迫的响应不尽相同, AtSWEET1/4/13/15和OsSWEET14/16受高温诱导, 但AtSWEET2/10/17和OsSWEET3b/4/5却受高温抑制(Gautam et al., 2022)。在小麦(Triticum aestivum)中, 热胁迫诱导22个TaSWEETs上调表达, 而另外19个TaSWEETs下调表达(Qin et al., 2008)。可见, SWEET应对热胁迫反应的机理十分复杂, 其具体功能和作用机制仍需深入研究。

本研究组长期从事花生品质和抗性遗传改良及其形成的分子机理研究。近期, 我们从花生胁迫转录组数据中发掘出17个AhSWEET基因家族成员, 并对其响应非生物胁迫的功能和作用机理进行研究, 发现位于细胞质膜上的AhSWEET12-2蛋白对葡萄糖和果糖具有高转运活性, 过表达AhSWEET12-2转基因拟南芥对聚乙二醇(PEG)、盐及甘露醇胁迫的耐受性增强, 表明AhSWEET12-2蛋白通过调动葡萄糖和果糖在植物体内的转运与分配显著提高植物抵抗渗透胁迫的能力(王鸿梅, 2024)。

综上, 植物通过不同的非生物胁迫应答途径对不同类型、不同程度的逆境胁迫做出响应。多数植物在胁迫后SWEET蛋白趋于增加叶片中的糖含量, 而降低根中的糖含量。但是, 不同物种SWEET应对胁迫的表达模式有差异, 其功能也并非完全保守。例如, 玉米(Zea mays) ZmSWEET15a/b敲除系对300 mmol∙L^-1 NaCl胁迫反应敏感性增强(Wang et al., 2024b); 而木薯(Manihot esculenta) MeSWEET15a/b沉默后却增强了对渗透胁迫和300 mmol∙L^-1 NaCl胁迫的耐受性(Fan et al., 2023)。因此, 不同物种的SWEET功能及其作用机制还需深入研究。

2.2 SWEET参与植物-病原菌互作

目前, 通过对导致植物病害的细菌和真菌侵染机制进行研究, 发现病原菌一般定殖在植物细胞营养物质相对缺乏的质外体中, 而后分泌的效应子(effector)调控寄主营养代谢或促进营养代谢产物向质外体运输和再分配, 帮助其定殖和侵染。植物主要代谢产物糖类是病原菌重要的营养资源。病原菌的效应子进入寄主细胞后, 能直接靶向和调控特定SWEET基因表达, 使糖跨膜外排机制发生改变, 驱动糖外流并在质外体积累。病原菌则利用这些糖满足自身营养需求, 进一步促进其增殖和侵染(Xu et al., 2021)。可见, 在整个互作过程中, 植物SWEET蛋白为病原菌提供获取寄主糖的通道(Yao et al., 2022), SWEET通过受感染细胞的糖泄漏引发病原菌易感性(Tao et al., 2015)。

水稻(Oryza sativa)黄单胞杆菌变种Xoo (Xanthomonas oryzae pv. oryzae)侵染增强了OsSWEET11/ 14的表达, 导致水稻白叶枯病(Gao et al., 2018; Singh et al., 2024)。Xoo侵染水稻产生特定的转录激活因子类效应因子TALE (transcription activator-like effectors), 靶向寄主细胞OsSWEET启动子上的结合元件EBE (effector-binding element), 激活SWEET靶基因的转录, 使糖转运至胞外, 便于病原菌的攫取, 增强植株病害易感性, 因此诱导寄主蔗糖输出活性是病菌致病的关键。已证实OsSWEET11-15是Xoo的重要感病靶标(Zeng et al., 2020)。木薯MeSWEET10a是细菌性枯萎病的易感基因, 病菌的TALE能特异性诱导其表达从而提高致病毒力(Cohn et al., 2014)。甜橙(Citrus sinensis)细菌性溃疡病菌Xcc (Xanthomonas citri subsp. citri)的TALE能诱导CsSWEET1表达, 导致宿主发病(Hu et al., 2014)。辣椒(Capsicum annuum) CaSWEET16/22为晚疫病病原菌易感基因, 在烟草(Nicotiana tabacum)中瞬时过表达这2个基因会促进病原菌侵染(Han et al., 2023)。陆地棉(Gossypium hirsutum) GhSWEET42与大丽轮枝菌感染密切相关, 沉默GhSWEET42使棉花对致病菌的防御能力提高, 感染部位的葡萄糖含量减少(Sun et al., 2021)。综上, SWEET参与植物-病原菌互作的研究取得较大进展, 为提高作物抗病性以及开发抗病品种奠定了理论基础。

然而, 也有研究发现一些物种的SWEET蛋白在植物与病原菌互作中发挥不同作用。拟南芥通过提高根细胞液泡膜上AtSWEET2基因的表达水平, 将葡萄糖运输到液泡从而限制其外排, 减少或抑制植株对畸雌腐霉病菌的营养供应, 进而明显提高抗病性(Chen et al., 2015)。过表达IbSWEET10的转基因番薯(Ipomoea batatas)植株糖含量显著减少, 但对真菌尖孢镰刀菌(Fusarium oxysporum)的抗性明显提高(Li et al., 2017)。这些结果说明, SWEET家族成员在植物与病原菌长期互作和协同进化过程中形成了复杂的寄主抗病机制与病原物致病机制。

3 SWEET参与胁迫响应的转录调控

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转录因子是一类能够与靶基因特定DNA序列专一性结合并调控靶基因转录速率的蛋白质, 在基因表达调控中发挥至关重要的作用。转录因子全面调节代谢通路中一系列基因的表达(Pan et al., 2021), 相较于单个或多个结构基因的修饰, 其调控效果更为显著。SWEET基因启动子序列中含有多个转录因子结合区域, 通过结合不同的转录因子对不同环境胁迫做出响应(Manck-Götzenberger and Requena, 2016; Huang et al., 2021)。目前, 在转录水平上对SWEET进行操纵已成为逆境下提高植物抗性和产量的新途径。

3.1 正调控SWEET表达的转录因子

上游转录因子可直接与SWEET基因启动子结合, 激活其转录和表达, 以提高SWEET蛋白糖转运能力, 增强植物对逆境胁迫的抗性。已有研究表明, 转录因子AtHB24能识别和结合AtSWEET11的启动子, 正常条件下诱导AtSWEET11的表达, 为根系生长运输蔗糖; 中度盐胁迫下AtHB24经泛素化修饰降解, 根系生长因糖饥饿受抑制(Wang et al., 2023)。类似地, 拟南芥成花素AtFT能激活AtSWEET10, 在成花转变中为维持生长和细胞持续分裂提供足够的糖(Andrés et al., 2020)。

水稻OsDOF11通过与OsSWEET11/14启动子结合诱导其表达, 进而调控蔗糖转运。敲除OsDOF11导致OsSWEET11/14表达下调, 降低蔗糖吸收和运输速率, 使植株发育不良, 分蘖减少, 圆锥花序变小(Wu et al., 2018)。然而, 组成型过表达OsDOF11同样引发植株矮小及千粒重降低, 却提高了水稻对白叶枯病菌的抗性(Kim et al., 2021), 推测可能是OsSWEET11/14过表达使分泌到质外体的蔗糖增加, 蔗糖又被OsCWIN1 (细胞壁转化酶)裂解成葡萄糖和果糖, 随即由STP (质子-己糖同向转运蛋白)从质外体空间运回细胞, 降低了质外体的糖浓度, 抑制病原体生长, 也使植物生长受损。值得注意的是, 若组织特异性激活OsDOF11则使产量和抗病性协同提高(Kim et al., 2021)。此外, OsGFD1同时调控OsSUT2和OsSWEET4的表达, 通过介导糖的转运与分配实现对籽粒大小和灌浆的调节(Sun et al., 2023)。上述研究提示, 可从OsDOF11、OsGFD1、OsSWEET4和OsSUT2入手, 调控糖的源-库-流分配, 这为水稻的高产育种提供了新思路。

在其它重要作物中也陆续发现SWEET互作调控因子。棉花GhMYB212直接调控GhSWEET12的表达, 促进蔗糖从外种皮向纤维组织运输, 这被认为是调节纤维延伸的主要分子模块(Sun et al., 2019)。西瓜NAC转录因子突变系cinac68中3个ClSWEET的表达明显下调, 突变系果肉的葡萄糖和果糖含量降低(Wang et al., 2021b), 暗示ClNAC68对ClSWEET具有调节作用。在茶树中, 受低温诱导并保持高水平表达的核心生物钟组分CsLHY与CsSWEET17启动子结合, 通过提高CsSWEET17的表达水平增强叶片的抗冻性(Wu et al., 2024b)。

水稻OsWRKY53是油菜素内酯(brassinosteroid, BR)关键信号的转录因子, 能直接结合OsSWEET2a的启动子并激活其转录。接种真菌立枯丝核菌(Rhizoctonia solani)可诱导OsWRKY53和OsSWEET2a的表达, 从而负调控水稻纹枯病抗性。因此oswrky53和ossweet2a基因组编辑突变体对R. solani的敏感性较低(Gao et al., 2021)。然而, 有时转录因子并非单独起作用, 而是与其它因子组装成转录复合物进行精细调控。水稻纹枯菌分泌的激活因子AOS2与转录因子OsWRKY53和OsGT1互作, 形成OsAOS2-OsWRKY53-OsGT1转录复合物, 进而激活OsSWEET2a/ 3a的表达, 最终导致已糖在水稻质外体大量积累(Yang et al., 2023)。最新研究发现, OsWRKY53还能直接结合并抑制OsSWEET1b的表达, 降低OsSWEET1b的糖内流运输活性, 导致水稻叶片细胞质中糖积累减少, 诱发糖饥饿, 进而促进叶片早衰(Chen et al., 2024)。

在梨(Pyrus spp.)的高蔗糖积累型芽变中发现, 组蛋白乙酰基转移酶PuHLS1通过提高转录因子PuWRKY31组蛋白H3或H4的乙酰化水平使PuWRKY31高表达, 而PuWRKY31又直接结合PuSWEET15的启动子并上调其表达, 导致高糖芽变的蔗糖含量升高(Li et al., 2020b)。

3.2 负调控SWEET表达的转录因子

转录因子常靶向SWEET启动子区的多个结合位点, 一些转录抑制子‌通过与某些位点结合抑制靶基因转录。近年来, 在多个物种中发现转录因子作为SWEET基因的转录抑制因子介导SWEET蛋白糖转运与植物光周期反应, 对植物育性产生重要影响。在长日照条件下, 控制大豆茎生长习性的AtTFL1基因直系同源物GmDt1与GmSWEET10a的启动子结合并调控其表达。GmDt1过表达会减少种子中蔗糖和淀粉积累, 降低种子的重量和大小(Li et al., 2024), 表明GmDt1通过抑制GmSWEET10a介导的蔗糖转运调节大豆产量对光周期的依赖。水稻中2个MYB转录因子OsCSA和OsCSA2分别在短日照和长日照条件下通过调控OsSWEET表达影响花药中糖的转运和分配, 控制花粉活力和育性。其中, OsCSA直接调控8个OsSWEETs成员的表达, 包括OsSWEET5/6a/6b (Zhang et al., 2010; Li et al., 2022), OsCSA和OsCSA2共同调控OsSWEET6a等糖转运蛋白基因(Wang et al., 2021a)。在拟南芥中过表达BnSWEET15导致开花抑制因子AtFLC基因表达下调, 使转基因植株开花提前, 推测BnSWEET15通过光周期途径正调控油菜(Brassica napus)开花时间, 影响油菜的生育周期(李胜婷等, 2022)。

一些具有调控作用的蛋白质也与SWEET产生多种形式的互作, 调控植物光周期和发育过程。马铃薯(Solanum tuberosum)成花素FT样蛋白StSP6A与StSWEET11互作, 短日照诱导StSP6A高表达, 从而抑制茎中StSWEET11的活性, 阻止蔗糖向质外体渗漏, 在叶肉细胞和韧皮部之间保持较高的蔗糖浓度梯度, 调节块茎的形成(Abelenda et al., 2019)。因此StSP6A是StSWEET11的负调控因子。已证实番茄(S. lycopersicum)中SlCIN2与SlSWEET存在互作, SlCIN2过表达引起花芽中SlSWEET和SlSUT表达下调, 抑制蔗糖向茎尖和花芽运输(Zhang et al., 2024)。

上述研究为理解作物雄性不育性和生长发育响应光周期的分子机制提供了新见解, 为杂交育种中光周期敏感雄性不育系的获得及作物增产提供了新靶标。

4 SWEET参与胁迫响应的蛋白翻译后调控

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植物糖转运蛋白普遍存在翻译后调控(张懿等, 2015)。逆境胁迫下, SWEET除受转录水平调控外, 还通过更复杂的翻译水平或翻译后修饰进行胁迫应答。研究发现AtSWEET11的C末端Ser残基存在磷酸化现象, 表明SWEET蛋白具有翻译后调控机制(Niittylä et al., 2007)。质膜内侧SWEET蛋白含有保守的Ser和Thr位点, 在蛋白激酶/磷酸酶的调控下, 通过可逆磷酸化和去磷酸化进行活性调节(Feng et al., 2015)。C末端的保守性较差且肽链长度变异广, 被认为是互作蛋白质对接的平台(Eom et al., 2015)。

研究发现, 在干旱胁迫下受脱落酸(abscisic acid, ABA)诱导激活的AtSnRK2蛋白激酶能磷酸化修饰AtSWEET11/12第237和248位Ser, 以增强AtSWEET11/12的寡聚化和对蔗糖的转运活性, 提高蔗糖从地上部向根部的长距离运输速率, 进而促进干旱环境下根系的生长, 提高植物的根冠比和抗旱性(Chen et al., 2022)。因此, 增强源器官的功能和提高糖转运效率是植物抵抗逆境胁迫的有效策略。

蛋白互作也是调控SWEET活性的一种途径。水稻感染Xoo病原菌后, OsSWEET11蛋白与COPT家族的2个铜转运蛋白的同源物OsCOPT1/15互作, 参与导管中铜的运输和外排, 而铜可抑制Xoo病原菌生长(Yuan et al., 2010)。因此, OsSWEET11与COPT互作被认为是一种新的病原菌致病机制(Yuan et al., 2010)。然而, SWEET参与胁迫响应的蛋白翻译后调控途径及信号通路仍不十分清晰。

5 SWEET响应激素调节

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SWEET蛋白家族成员广泛参与内源激素对植物生长发育的调节和环境胁迫响应。在多种逆境下, SWEET是植物激素信号转导途径的关键基因。此外, SWEET蛋白家族的部分成员在激素分子的运输与分配中发挥重要作用。

5.1 SWEET参与脱落酸信号转导

响应ABA信号的转录因子介导ABA与SWEET蛋白在逆境胁迫下的协同作用。干旱和盐胁迫下, 水稻ABA应答转录因子OsbZIP72直接靶向OsSWEET13/15的启动子并激活其表达, 调节蔗糖转运和分配, 维持体内糖稳态, 响应非生物胁迫(Mathan et al., 2021)。在百合(Lilium odorum)中, ABA信号转导通路中的bZIP类转录因子AREB/ABF家族成员LoABF2能靶向LoSWEET14的启动子, 激活和诱导该基因表达并参与ABA信号通路, 促进可溶性糖在球茎中积累, 提高百合对多种非生物胁迫的抗性(Zeng et al., 2022)。在苹果(Malus pumila)中, ABA信号转导转录因子MdbZIP23/46在蛋白和DNA水平上与MdWRKY9互作, 通过MdWRKY9与MdSWEET9b启动子结合并调节其活性来调节糖积累, 并对ABA信号做出响应(Zhang et al., 2023)。

5.2 SWEET参与生长素信号转导

SWEET与其它植物激素的互作网络日渐清晰。水稻生长素受体OsTIR1通过介导OsARF25与OsSWEET11互作调控糖向胚乳转运, 调节籽粒灌浆, 影响水稻的产量和品质(Wu et al., 2024a)。OsSWEET11直接参与生长素调控胚乳发育。OsSWEET5过表达植株中参与生长素信号转导的基因表达下调, 苗期叶片中糖的含量和生长素水平变化显著, 出现早衰表型(Zhou et al., 2014), 推测OsSWEET5介导生长素和糖之间的串扰。菊花(Chrysanthemum morifolium) CmSWEET17过表达植株的腋芽中生长素转运相关基因表达上调(Liu et al., 2020), 暗示CmSWEET17可能参与生长素信号转导。上述研究结果为理解SWEET与植物生长素的互作提供了新视角。

5.3 SWEET参与细胞分裂素信号转导

细胞分裂素主要促进细胞分裂、‌诱导芽的形成并促进植物生长。细胞分裂素在根尖合成, 通过木质部运输到地上部。研究发现, 大麦(Hordeum vulgare)籽粒灌浆过程中HvSWEET11b能同时跨膜转运蔗糖、葡萄糖和细胞分裂素, 对这些物质的运输相互独立、互不影响。敲低HvSWEET11b会抑制细胞分裂素的转运, 导致细胞分裂素大量积累, 与其信号转导相关的基因表达下调, 信号转导受到干扰(Radchuk et al., 2023)。因此, HvSWEET11b的双重底物转运能力为作物改良提供了一种协调籽粒发育和灌浆的有效途径。这些发现为解析植物利用有限的转运蛋白完成多种化合物的转运提供了重要见解。

此外, 外源细胞分裂素能抑制OsSWEET5/13对干旱胁迫的响应(Gujjar et al., 2021)。蔗糖转运控制因子OsDOF11直接调控细胞分裂素降解基因OsCKX4的表达, 进而实现对源器官中细胞分裂素含量的精密调控(Wu et al., 2022a)。此外, OsDOF11还调节OsSUT和OsSWEET介导的蔗糖长距离运输, osdof11突变体源器官中的细胞分裂素含量升高、细胞长度变小且呈现半矮化表型(Wu et al., 2018)。这些研究表明糖和激素在植物发育中的作用高度整合, 二者的平衡转移可能是植物适应不断变化环境的重要线索。

5.4 SWEET参与乙烯信号转导

薄荷(Mentha canadensis)的乙烯响应因子(ethylene response factor, ERF)家族成员MaRAP2-4通过与AtSWEET10启动子上的DRE (dehydration-responsive element)和GCC box元件结合, 实现与AtSWEET10的物理互作, 共同调控糖的转移和分配, 提高转基因拟南芥对淹水及氧胁迫的耐受性(Phukan et al., 2018)。类似地, 柑橘(Citrus reticulata) CitERF16能识别和直接结合CitSWEET11d启动子的顺式作用元件DRE (GTCGGT), 对CitSWEET11d进行转录调控。在愈伤组织中过表达CitERF16可诱导CitSWEET11d的表达上调, 引起蔗糖含量显著增加(Hu et al., 2021)。

5.5 SWEET参与赤霉素信号转导

一些SWEET蛋白能选择性结合和转运GA, 并调节GA介导的生理过程。AtSWEET13/14对不同类型的GA均具有转运活性, 这对膜渗透性差的GA跨膜转移非常重要(Kanno et al., 2016)。水稻OsSWEET3a将韧皮部合成的GA前体物质GA₂₀和葡萄糖转运到芽和幼叶, GA₂₀在芽中转化为具有生物活性的GA₁(Morii et al., 2020)。

花药的正常发育离不开糖和GA, 拟南芥花药中的AtSWEET13/14可同时转运蔗糖和GA (Kanno et al., 2016)。但是, AtSWEET13对GA的转运缺陷并不会导致雄性不育, 说明蔗糖是AtSWEET13参与花粉活力调控的关键底物(Wang et al., 2022; Isoda et al., 2022)。然而, 外源GA能诱导雄性不育突变株的蔗糖供应, 使育性得以恢复, 说明GA的运输对于维持花粉活力必不可少, 即SWEET蛋白转运底物蔗糖与GA之间存在功能联系。

此外, SWEET也参与胁迫响应中其它激素的信号转导。OsSWEET2a受OsWRKY53介导参与水稻纹枯病抗性的BR信号转导, 纹枯病菌侵染通过OsWRKY53激活BR信号途径基因的表达, BR信号调节因子MPK6介导OsWRKY53磷酸化, 进一步增强了对OsSWEET2a的激活作用, 提高水稻对病原菌的敏感性(Gao et al., 2021)。

由此可见, 在多数情况下, SWEET蛋白受激素响应转录因子的调控参与乙烯等信号转导途径。首先, 激素受体蛋白与激素结合, 触发和激活下游一系列响应转录因子, 随后这些转录因子经磷酸化和去磷酸化作用, 识别和结合特定SWEET基因上游顺式作用元件, 促进或抑制SWEET的表达, 最终调节可溶性糖在细胞及组织间的分配, 以维持体内糖稳态, 参与植物的胁迫应答。

6 研究展望

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近几年, 全球极端天气频繁出现, 干旱、极端温度和盐等非生物胁迫以及不断加重的病原菌侵害导致作物的产量和品质受到巨大威胁, 对农业生产提出了严峻挑战。为适应逆境和维持自身生长, 植物在长期进化中形成了复杂的分子调控网络, 其中最为典型的是糖的积累和分配。在逆境胁迫下, SWEET基因受到与其互作的转录因子精细调控, 并同参与激素信号转导的众多蛋白协同作用, 通过蛋白质翻译后磷酸化及泛素化等调控形式, 精确调节源、库、流的糖转运和各器官的糖分配, 维持细胞内糖稳态和渗透平衡, 降低植物对环境的过度依赖, 提高其适应环境变化的能力(图4)。

当前, 越来越多的植物相继完成全基因组测序, 尤其是重要的经济作物, 如甘蔗(Saccharum officinarum)、高粱(Sorghum bicolor)、棉花和花生的SWEET全基因组鉴定研究取得系列进展, 这将加速抗性相关SWEET基因的发掘及功能解析, 为作物抗逆育种提供关键候选基因。研究发现, 大多数高等植物含有多个SWEET基因家族成员, 同一SWEET基因参与多种胁迫响应, 且同一种逆境胁迫又会诱导多个不同亚型SWEET家族成员的表达。SWEET家族成员的功能冗余性和多效性反映出SWEET基因表达调控机制的复杂性。一方面, 不同逆境胁迫诱导和激活SWEET表达的上游调控因子各异; 另一方面, 不同SWEET成员所整合的信号通路及互作蛋白也存在差异。当前多数研究虽已对SWEET个别成员的直接互作因子或调控模块进行了解析, 但相对于清晰揭示植物响应逆境胁迫的复杂信号网络还存在较大差距, 多数遗传背景复杂的作物其SWEET蛋白的功能仍未得到全面解析, 且通过改变糖转运能力以平衡生长发育与逆境应答的分子机制需进一步探索。因此, 建议未来从3个方面推进植物SWEET研究。

(1) 系统解析植物SWEET蛋白家族成员复杂的信号网络。植物SWEET的转录调控是一个非常复杂而精细的系统, 来自不同物种、不同家族亚型的基因成员在响应逆境胁迫中的作用机制各不相同, 因此挖掘与其互作的调控基因或蛋白, 有助于探明植物逆境胁迫响应的调控网络。本研究组在异源四倍体栽培种花生中发掘的明显响应非生物胁迫的AhSWEET基因(王鸿梅, 2024), 其上游起调控作用的转录因子仍然未知, 不同逆境条件下AhSWEET成员如何通过转录调控影响糖积累的过程仍不清晰。

因此, 下一步迫切需要综合利用免疫共沉淀、酵母双杂交、双分子荧光互补、荧光素酶互补和凝胶阻滞技术等分子生物学方法鉴定特定SWEET家族成员的上游调控因子, 借助单细胞转录组、代谢组和蛋白质组等现代时空组学技术揭示SWEET在逆境下发挥作用的全貌, 为系统阐明SWEET在不同逆境胁迫下的级联调控机制或精细的糖信号转导网络奠定基础。

(2) 深入研究SWEET蛋白翻译后修饰过程, 加强蛋白水平互作研究。目前, 植物SWEET调控研究仍主要集中在转录水平, 尚不能全面地反映糖如何广泛参与植物胁迫应答过程。SWEET运输的糖与激素作为信号分子, 在维持植物糖稳态和适应逆境过程中存在信号交叉, 二者存在多个层面和多种方式的调控, 加之二者与其它信号蛋白和生物/非生物胁迫信号系统之间的广泛交流, 共同构成复杂的调控网络, 使植物维持生长发育与逆境胁迫响应的动态平衡。当植物遭受逆境胁迫时, 激素信号通过调控激素响应转录因子的表达或活性, 在转录水平上与SWEET蛋白发生广泛的信号交流。此外, 激素信号也通过调控SWEET上游转录因子的修饰(如磷酸化、去磷酸化和泛素化), 改变SWEET蛋白活性, 实现蛋白翻译后修饰调控。然而, 目前这些研究仅集中在模式植物拟南芥, 并且处于初步探索阶段。此外, 糖转运蛋白是糖基化途径的重要组分(Parker and Nawstead, 2017), 然而目前关于逆境胁迫下SWEET蛋白参与糖基化调控的研究报道较少(Li et al., 2020a)。

因此, 未来需探索作物的SWEET蛋白应对逆境所形成的多信号交叉调控网络, 加强模式植物与作物SWEET介导的信号交叉调控的异同点比较研究, 为培育兼具抗逆和高产的作物品种提供理论支持。

(3) 采取有效策略平衡SWEET蛋白在植物生长发育与免疫防御中的作用。众多研究表明, 寄主植物的SWEET蛋白是病原菌竞争碳源的重要调控靶标。沉默或抑制SWEET基因表达虽然能提高寄主对病原菌的抗性, 但是这种抗性的获得是以牺牲糖的转运效率为代价, 会严重影响植物生长和种子灌浆。若采取相反的策略, 通过SWEET过表达途径也会因韧皮部装载负荷加重使糖运输系统受损, 导致生长发育迟缓和产量下降。因此, 采取有效途径平衡产量与抗性已成为SWEET基因应用于生物育种亟待解决的问题。

为此, 建议策略性地操纵SWEET基因来改良作物, 建立高度可控的糖运输速率遗传改良方法, 降低因转基因过表达而导致不受控制的意外风险。例如, 对SWEET启动子区的顺式作用元件或调控因子识别基序进行修饰和突变, 一方面, 阻止TALE与EBE结合, 使相关SWEET基因不被激活, 以赋予植物对病原菌的抗性, 已发现多数此类突变对植物表型无任何负面影响; 另一方面, 表观遗传修饰对基因表达有重要影响, 可通过基因启动子区的DNA甲基化以及组蛋白乙酰化、磷酸化和泛素化等修饰实现对SWEET表达的微调, 既可提高作物抗病性, 又不影响产量和其它重要性状, 开发兼具抗病和高产的作物新品种(Wang et al., 2024a)。其次, 利用糖感应级联反应途径中位于关键调控节点上的激酶, 也能有效解决植物生长与病原菌免疫的平衡问题, 可将SnRK1和TOR用于协同靶向调节SWEET过表达转基因植株的生长和防御反应, 通过翻译后蛋白磷酸化激活SWEET, 提高糖从源向库的转运活性。此外, 采用组织特异性表达或特定胁迫因子诱导表达也是有效的技术途径。因此, 目前仍需深入解析病原菌调控寄主糖分易位以促进病菌侵染致病的分子机理, 为揭示作物与病原菌互作模式, 制定可持续的病害防控策略奠定理论基础。

通过对SWEET糖转运蛋白响应逆境胁迫的功能鉴定以及上述3个方向的研究, 可揭示植物应对生物和非生物胁迫过程中维持糖稳态的分子调控网络, 为未来利用分子育种提高作物的产量、品质和抗性等重要生物学性状奠定基础。

作者贡献声明

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王鸿梅: 撰写论文; 袁蔚, 薛芳: 整理文献, 参与论文修改; 张召聪, 刘坤: 参与文献收集整理; 陈四龙: 论文构思、修改及作图。

基金

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国家自然科学基金(32272097)
国家自然科学基金(31771843)
石家庄市科技计划(241490252A)
河北省重点研发计划(21326332D)

参考文献

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文献

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2025年第60卷第4期

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doi: 10.11983/CBB24158

接收时间：2024-10-18
首发时间：2026-10-27
出版时间：2025-07-10

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出版历史

收稿日期：2024-10-18
录用日期：2025-01-20

基金

国家自然科学基金(32272097)

国家自然科学基金(31771843)

石家庄市科技计划(241490252A)

河北省重点研发计划(21326332D)

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河北科技大学食品与生物学院, 石家庄 050018

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科 Family	属数 Number of genus	种数 Number of species	占总种数比例 Percentage of total species (%)	属 Genus	种数 Number of species	占总种数比例 Percentage of total species (%)
鹅膏菌科Amanitaceae	2	11	5.26	鹅膏菌属 Amanita	10	4.78
小菇科 Mycenaceae	2	12	5.74	丝盖伞属 Inocybe	5	2.39
多孔菌科 Polyporaceae	8	14	6.70	蜡蘑属 Laccaria	5	2.39
红菇科 Russulaceae	3	23	11.00	小皮伞属 Marasmius	6	2.87
				小菇属 Mycena	11	5.26
				光柄菇属 Pluteus	5	2.39
				红菇属 Russula	17	8.13
				栓菌属 Trametes	5	2.39

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